1. Introducción

El género Vaccinium es un frutal perenne de la familia de las Ericáceas que comprenden 450 especies (^{Llerena et al., 2014}; ^{Hurkova et al., 2019}). Las especies cultivadas de Vaccinium son originarias del hemisferio Norte (^{USDA, 2002}; ^{Gonzáles et al., 2017}), mientras que las especies silvestre de Vaccinium se encuentran en el neotrópico y distribuidas entra en los páramos de los Andes de América del Sur (^{Coba-Santamaría et al., 2012}, ^{Chamorro & Nates, 2015}). Estas especies crecen y desarrollan entre los 1500 y 4700 m.s.n.m., en temperaturas que oscila entre 3 y 17 °C, suelos ácidos con un pH entre 4 y 5, y la presencia de microorganismos benéficos que permiten la buena adaptación de los cultivos (^{Camacho, 2013}; ^{Cobo et al., 2016}; ^{Ormazábal et al., 2020}). En Ecuador, V. floribumdum se encuentra entre los 2800 hasta los 4000 msnm (^{Racines-Oliva et al., 2016}). Estas plantas son arbustos ramificados que pueden llegar a medir hasta 2,5 metros y se caracterizan por poseer hojas de nervadura pinnada, y flores pequeñas de hasta 1 cm, distribuidas en racimos axilares, con pedicelo de 2,5-3 mm de longitud; cáliz articulado de 3-4 mm de largo; corola urceolada de color blanco o rosado (^{Gutiérrez, 2014}). El fruto de esta planta es una baya de 5 a 8 mm de diámetro, con una textura lisa y coloración azul (Coba-Santamaría et al., 2012).

Los frutos tienen 15 a 60 semillas de 0,84 mm de diámetro polar y 0,5 a 1,4 mm de diámetro ecuatorial (^{Chaparro & Ramírez, 1993}; ^{Chaparro & Becerra, 1999}; ^{Buitrago et al., 2015}) posee un elevado contenido de azúcares, antioxidantes, minerales y vitaminas (^{Coba-Santamaría et al., 2012}). El mercado de frutos de arándano y mortiño han experimentado un incremento en la demanda en los últimos 10 años. Este aumento se debe a que las bayas son consideradas productos naturales y con muchos beneficios para la salud humana (^{Romero, 2016}). A nivel mundial el arándano es la cuarta fruta de importancia económica después del kiwi y el mango debido a sus propiedades antioxidantes y su resistencia a condiciones climáticas desfavorables (^{FAO, 2017}; ^{Salgado et al., 2018}). Estados Unidos es el mayor productor y consumidor de arándano en el mundo, con una producción anual de más de 300 mil toneladas y un consumo per cápita de 1,10 lb (^{Highbush Blueberry Council, 2019}; ^{USDA, 2019}).

El aumento en la producción y el consumo de frutos de Vaccinium ha intensificado el interés por desarrollar nuevos métodos de propagación y conservación (^{Romero, 2016}; ^{Meneses et al., 2018}). No obstante, la falta de conocimiento sobre los factores bióticos y abióticos que inciden en el crecimiento y desarrollo de esta planta ha dificultado el proceso de domesticación de esta especie andina para ser cultivada. Por ende, el mortiño (Vaccinium floribundum) a pesar de su gran potencial, no se ha podido incrementar la producción, más bien en los últimos años se viene reduciendo y poniendo en peligro, debido a la ampliación de la frontera agrícola, ganadera y foresta (^{Díaz et al., 2005}). Por tanto, el objetivo de esta revisión tiene el fin de conocer la ecología donde crece el mortiño y el efecto de los microorganismos endófitos y asociados a la rizosfera en el crecimiento y desarrollo de la planta de Vaccinium sp.

2. Características cariotípicas y filogenéticas del género Vaccinium

El genoma del género Vaccinium es complejo y presenta variabilidad en el número de cromosomas. La variabilidad en los cromosomas y de ADN son consecuencia del cruce de varias especies, y a su vez están asociado a las características morfológicas y fisiológicas de las plantas (^{Bian et al., 2014}; ^{Sakhanokho et al., 2018}). Las especies de Vaccinium poseen diferentes números de cromosomas: V. angustifolium Aiton, V. pallidum Aiton y V. corymbosum L. poseen 48 cromosomas; V. virgatum Aiton, V. constablaei A. Gray tienen 72 cromosomas; V. elliottii Chapm., V. myrtilloides Michx., V. tenellum Aiton y V. boreale V. Hall cuentan con 24 cromosomas (Sakhanokho et al., 2018). Una muestra de las especies representativas del género se encuentra en la Figura 1.

Figura 1. Principales especies del género Vaccinium. A: Vaccinium corymbosum (^{UTAD, 2021a}), B) Vaccinium myrtillus (^{UTAD, 2021b}), C) Vaccinium floribundum.

El género Vaccinium se caracteriza por crecer de forma silvestre y reproducirse de manera vegetativa (^{Suárez et al., 2018}). Como consecuencia, existe una baja variabilidad genética en especies silvestres como V. floribundum, V. crenatum, V. consanguineum, V. poasanum y V. corymbodendrum (^{Jorgensen & Ulloa, 1994}). Sin embargo, en especies cultivadas dicha variabilidad es elevada y difícil de distinguir (^{Ostrolucká et al., 2004}; ^{Bian et al., 2014}). El arándano alto (Vaccinium corymbosium septentrionalis), arándano ojo de conejo (Vaccinium ashei) y arándano alto del sur (Vaccinium corymbosum meridionalis) son las principales especies cultivadas en América del Sur (^{Pescie & López, 2007}). Por esta razón, se utilizan marcadores moleculares (SSAP, EST-SSR y SSR), para su identificación y además es accesible y de bajo costo (^{Liu et al., 2014}). Estas herramientas son utilizadas para determinar la variabilidad filogenética dentro del género Vaccinium, en especies como: V. corymbosum, V. angustifolium y V. virgatum (^{Debnath, 2014}; Liu et al., 2014). En efecto, utilizando marcadores SSAP, se ha demostrado que existe una variación del genotipo (18,84%) en las especies de arándanos rabbiteye, highbush del norte y highbush del sur (^{Zong et al., 2018}). El marcador EST-SSR también ha mostrado ser efectivo; en el caso de la identificación filogenética de Vaccinium (^{Liu et al., 2014}), determinado una alta diversidad genética tanto en especies cultivadas (68,5%) y en no cultivadas (88,9%). La técnica SSR se ha utilizado para analizar la diversidad genética de Vaccinium floribundum Kunth, concluyendo que posee 6 alelos (^{Cobo et al., 2016}), mientras que las especies de V. corymbosum tiene 22 alelos y V. angustifolium 17 alelos (^{Debnath, 2014}). Estos estudios permitieron identificar la variabilidad genética de Vaccinium en la Sierra Norte del Ecuador y se estima que existe un 4%. Esto se determinó con un modelo de aislamiento geográfico que fragmentó el intercambio genético por la aparición de barreras montañosas. A su vez, se identificó que las plantas eran pequeñas y sus flores estériles, ya que presentaban escasos frutos; consecuencia de las condiciones climáticas adversas (^{Cobo et al., 2016}).

En Perú se puede localizar materiales de Vaccinium floribundum, del cual se utiliza su germoplasma para el mejoramiento genético de diferentes géneros comerciales de Vaccinium. La propagación de la especie se logra mediante estacas, en las que se aplican diferentes concentraciones de fitohormonas: ácido indolbutírico y Kelpak® para mejorar la propagación y el enraizamiento (^{Mendoza et al., 2020}). A su vez, en Colombia también se utiliza la propagación mediante estacas para Vaccinium meridionale, con resultados no satisfactorios a pesar de ser una especie con un gran número de semillas. Esto ha promovido la realización de estudios para la micropropagación (^{Rache & Pacheco, 2010}).

3. Composición nutricional del fruto de Vaccinium spp.

El género Vaccinium posee frutos que tienen un valor calórico de 84 kcal/100 g FF (^{Coba-Santamaría et al., 2012}). Éstos están compuestos principalmente de agua en un 80% a 90%, sus compuestos sólidos están presentes hasta en un 20%, de los cuales el 80% corresponde a: proteínas (0,7%), carbohidratos (16,9% - 18,1%) y lípidos (1%) (^{Coba-Santamaría et al., 2012}; ^{Franco et al., 2016}). Las vitaminas presentes en el fruto son: niacina (0,18 mg/100 g FF), tiamina (0,05 mg/100 g FF) y ácido ascórbico (14 g/100 g FF). En cambio, los minerales que posee son el hierro (0,64 mg/100 g FF) y calcio (17 g/100 g FF) (^{Coba-Santamaría et al., 2012}; ^{Zhang et al., 2019}). El fruto es una gran fuente de ácidos fenólicos, flavonoides y antocianinas (^{Arteaga & Arteaga, 2016}; ^{Coronel et al., 2019}). Estos compuestos han sido reportados como preventivos de enfermedades en los seres humanos, principalmente cáncer y diabetes (^{Aldaba-Márquez et al., 2016}; ^{Anticona et al., 2016}; ^{Rodríguez-Daza et al., 2020}). De acuerdo con varios estudios (^{Nagulsamy et al., 2015}; ^{Franco et al., 2016}; ^{Spínola et al., 2018}; ^{Kim et al., 2019}; ^{Tombozara et al., 2020}) el género Vaccinium produce frutos con beneficios para la salud humana, lo que ha provocado un incremento en su consumo (^{Franco et al., 2016}; ^{Hernández et al., 2017}). En efecto, los frutos del género Vaccinium posee propiedades farmacológicas derivadas de su poder antioxidante, su actividad anticancerígena, antiviral, antibacteriana y antifúngica. Algunas especies de Vaccinium, como V. oldhamii, son conocidas por inhibir la α-amilasa, cuyo exceso puede provocar un trastorno del páncreas (^{Kim et al., 2019}). A su vez, los compuestos antioxidantes presentes en el fruto ayudan a retardar la oxidación de los radicales libres en el cuerpo humano (^{Lujan et al., 2018}; ^{Tombozara et al., 2020}). Adicionalmente, las especies de Vaccinium cylindraceum Sm. y V. padifolium contienen alta cantidad de polifenoles, que ayudan a prevenir la generación de glicación avanzada (AGE) y por ende el desarrollo de la diabetes. Especies como el Vaccinium bracteatum Thunb (VBTL) poseen compuestos fitoquímicos como los flavonoides, polisacáridos y glucósidos iridoides, que tienen propiedades antiinflamatorias y de regulación glucémica (^{Fan et al., 2020}). De la misma manera, la gran cantidad de fenoles totales de V. leschenaultii, pueden ser tomados en cuenta para evidenciar el poder antiulceroso (^{Nagulsamy et al., 2015}).

La especie Vaccinium floribumdum posee una alta capacidad antioxidante, la cual se encuentra asociada a las antocianinas presentes como la cianidina y delfinidina (^{Reyes et al., 2019}). Esta es una fuente importante de ácido gálico, de flavonoides (quercetina y micertina), ácido ascórbico (45,94 ± 6,74 mg/100 g FF) y carotenoides como β-caroteno (70,63 ± 2,01 µg/100 g FF) y luteína (866,61 ± 7,52 µg/100 g FF) (^{Alarcón-Barrera et al., 2018}). A su vez, esta especie posee una variación en la cantidad de fenoles de 100 a 5000 mg /100 g (^{Torrenegra et al., 2016}). Esta variación está directamente relacionada con factores genéticos, climáticos y la composición del suelo. Estos factores son relevantes en la maduración del fruto y en la cantidad de compuestos bioactivos (^{Arteaga et al., 2014}). Las características morfológicas de esta especie se muestran en la Figura 2.

Las especies silvestres tienen mayor cantidad de antioxidantes que las especies cultivadas y presentan una alta variabilidad genética. Además, existe limitada información sobre técnicas de propagación de plantas convencional e in vitro y aclimatación de la planta (^{Jiménez & Abdelnour, 2018}; ^{Ormazábal et al., 2020}), para esto se considera el sustrato, riego y factores ambientales (^{Ormazábal et al., 2020}).

Figura 2 Estructuras del mortino V. floribundum Kunth en diferentes estadíos fenológicos en páramos ecuatorianos. A: flor gamosépala cerrada, ovario ínfero, con pétalos visibles. B: Detalle de la flor previo antesis. C: Disposición de flores fecundadas y frutos en formación en ramas. D: Frutos tipo baya en formación. E) Frutos maduros con su coloración habitual y cobertura cerosa. F: Planta en su entorno natural. G: Entorno natural de mortiño. H: Detalle de composición de fruto, A) 4-5 sépalos, B) mesocarpio, C) lóculo, D) epicarpio, E) semilla, F) pulpa, G) piel/purina. 

4. Condiciones edafoclimáticas de Vaccinium

Las especies silvestres de Vaccinium se localizan en los páramos, donde las temperaturas fluctúan entre 3 y 14 °C, precipitaciones anuales entre 500 y 2000 mm (^{Camacho, 2013}) y la humedad relativa puede estar entre 6% y 89% (^{Díaz et al., 2005}; ^{Racines-Oliva et al., 2016}). En estas zonas se presenta un solo periodo de lluvia que corresponde al 40% de las precipitaciones de todo el año (^{Díaz et al., 2005}; ^{Ministerio del Medio Ambiente, 2012}). Debido a las acciones provocadas por los seres humanos, gran parte de la superficie de los páramos se van perdiendo ya que se han expanden las actividades agrícolas, ganaderas y forestales (^{Giné & Galárraga, 2015}). Como consecuencia, se ha producido la destrucción de la vegetación natural, erosión de suelos y el desecamiento de humedales (^{Hofstede et al., 2014}). En los páramos ecuatorianos actividades humanas han ocasionado la destrucción del bosque natural en un 90% y cada año aumenta en un 2% (^{Hofstede et al., 1998}; Díaz et al., 2005).

La composición de los suelos de páramo varía según la altitud, temperatura y humedad relativa del aire. Estos factores modifican el contenido de materia orgánica, cenizas, agua y nutrientes del suelo (^{Podwojewski & Poulenard, 2000}). Debido a las bajas temperaturas y baja presión atmosférica, la materia orgánica experimenta una descomposición lenta y esto permite la liberación de nitrógeno presente en el suelo (^{Lambí et al., 2012}). A su vez, el suelo posee un alto porcentaje de carbono que retiene agua y nutrientes; incidiendo en la densidad, porosidad y consistencia (^{Daza et al., 2014}). El suelo del páramo en condiciones casi saturadas posee alrededor de 70% de agua, 20% de materia orgánica y 10% de aire (^{Lambí et al., 2012}). Por el contrario, se han encontrado especies de Vaccinium en otras localidades a temperaturas más elevadas, las cuales se encuentran entre 14 y 22 °C (^{Pedraza et al., 2017}), en Ecuador la temperatura donde se encuentra el mortino fluctura entre 8 y 16 °C (^{Coba-Santamaría et al., 2012}).

Tres especies del género Vaccinium se han registrado en Ecuador: 1) Vaccinium distichum, 2) Vaccinium crenatum, y 3) Vaccinium floribundum; de las cuales V. floribundum es la especie más común (^{Luteyn, 1996}). Las especies V. floribundum y V. crenatum se pueden encontrar en un rango altitudinal entre 1500 y 4500 m.s.n.m. (^{Jorgensen & Ulloa, 1994}). Estas especies crecen en sitios donde la precipitación anual varía entre 300 y 4000 mm (^{Rodríguez y Behling, 2012}) y temperaturas del aire que oscila entre 8 y 16 °C (^{Coba-Santamaría et al., 2012}). Otra especie de relativa importancia es V. distichum que se ha reportado en lugares con una altura entre los 2000 y 2500 m.s.n.m (Luteyn, 1996). Esta especie se encuentra en la vía Quito-Santo Domingo, Tandayapa-Quito y en la vía Quito-Nono-Mindo (^{Pedraza et al., 2017}). A su vez, en Colombia se ha registrado la especie Vaccinium meridionale que se desarrolló a un rango altitudinal de 2000 a 3800 m.s.n.m. con precipitaciones anuales de 958 a 1350 mm, temperaturas entre 13 y 22 °C y suelos con pH de 4,4 y 5,4 (^{Maldonado et al., 2017}).

Las especies cultivadas de Vaccinium (arándanos) se desa rrollan en zonas climáticas con una temperatura media del aire entre 7 y 33 °C (^{Ormazábal et al., 2020}) una precipi tación anual entre 900 y 1300 mm y un régimen de un periodo lluvioso y un seco (^{Chamorro & Nates, 2015}). Para el desarrollo de estas especies, el suelo debe tener un pH entre 4 y 5, de textura arenosa, arcillosa o franco-arenosa (^{Lambí et al., 2012}; ^{Muñoz-Vega et al., 2017}; ^{Ormazábal et al., 2020}). El sustrato debe tener un contenido aproxi mado de 25% de agua, 50% materia orgánica y 25% de aire (^{Lambí et al., 2012}). Las primeras especies de Vaccinium en ser cultivadas en América del Sur son el arándano alto, el arándano ojo de conejo y el arándano alto del sur (^{Pescie & Lopez, 2007}; ^{García et al., 2018}). El factor con mayor influencia en el desarrollo de estas es pecies es la temperatura, que debe ser entre 10 y 21°C (^{Pescie & Lopez, 2007}), ya que a estas temperaturas promueven la madurez y disminuye el desarrollo de enfermedades fúngicas que afectan el rendimiento de los frutos.

Para una adecuada producción del fruto (baya) de Vaccinium es necesario implementar una fertilización or gánica, control del pH (4,5 a 5,5), realización de podas y sistema de riego; estas prácticas aumentan el rendimiento y desarrollo de las plantas cultivadas (^{Muñoz-Vega et al., 2017}; ^{Ormazábal et al., 2020}). En el caso de las especies no cultivadas que crecen de forma silvestre en los páramos, éstas tienen las condiciones edafoclimáticas necesa rias para el desarrollo del fruto, ya que los páramos son húmedos, poseen alto contenido de materia orgánica y nutrientes (^{Muñoz-Vega et al., 2017}). A su vez, la alta di versidad de vegetación crea microclimas, que permiten el crecimiento de las plantas y producción de frutos (^{Lambí et al., 2012}).

5. Distribución geográfica de Vaccinium spp. domesticado y silvestre

Las especies silvestres de Vaccinium se distribuyen a lo largo de la Cordillera de los Andes, desde Venezuela hasta Bolivia, la altura fluctúa entre 1500 y 4700 m.s.n.m. (^{Jorgensen & Ulloa, 1994}; ^{Gavira et al., 2009}; ^{Teillier et al., 2019}). En una altura que oscila entre 2600 y 4000 m.s.n.m., se ha encontrado V. floribundum, V. corymbodendrum y V. meridionale (^{Gavira et al., 2009}; ^{Cobo et al., 2016}). Los páramos presentan neblina (^{Urgiles et al., 2018}) y están constituidos por vegetación herbáceas compuesta por gramíneas y arbustivas (^{Camacho, 2013}; ^{Giné & Galárraga, 2015}). En Colombia Vaccinium meridionale se localiza en los departamentos de Antioquia, Boyacá y Cundinamarca (^{Pinilla & Nates, 2015}). Esta baya se cosecha dos veces al año de abril a mayo y de septiembre a diciembre (^{Ávila et al., 2007}). En Perú se han reportado 13 especies de Vaccinium: V. crenatum, V. amazonicum, V, decipiens, V. corymbodendron, V. didyamanthun, V. elvirae, V. mathewsii, V. speudocaracasanum, V. sphyrosprmoides, V. ortizii, V. youngii, V. floribundum y V. dependens en un rango altitudinal de 2000 a 4100 m.s.n.m. (^{Mejía et al., 2016}; ^{Mostacero et al., 2017}). En Ecuador, Vaccinium floribundum se encuentra distribuido en zonas altas de la Sierra: desde la provincia del Carchi, hasta el Cañar. Otras especies como el V. distichum y V. crenatum, se han observado en las provincias de Loja y Azuay (^{Coba-Santamaría et al., 2012}). En Ecuador Vaccinium floribundum tiene una limitada producción, por ende, en el mercado es difícil encontrarla (^{Clauidio et al., 2012}; ^{Meneses et al., 2018}). La demanda de este fruto es grande, pero solo se dispone de los volúmenes recolectados en las épocas de producción natural. Por ende, se recomienda la producción de microplantas para repoblar las zonas con esta especie o evaluar la posibilidad de cultivarlas fuera de sus zonas de producción (^{Brenes et al., 2015}; ^{Jiménez & Abdelnour, 2018}), para esto es necesario su domesticación, las cuales están directamente relacionadas con el manejo agronómico, micropropagación de plantas, entre otras técnicas (^{Brenes et al., 2015}; ^{Meneses et al., 2018}).

Sin embargo, las vitro plantas luego de ser trasladadas a condiciones de campo no logran sobrevivir, por lo que el éxito de estas técnicas aún no ha sido evidenciado (^{Torres et al., 2010}). A su vez, es necesario plantear políticas para la conservación de la flora y fauna de los páramos permitiendo la sostenibilidad y conservación de la especie (^{Patzelt, 1996}).

Las especies cultivadas de Vaccinium son nativas de Canadá y Estados Unidos específicamente (^{USDA, 2002}; ^{Gonzáles et al., 2017}), gracias a su domesticación y mejoramiento genético, estas especies poseen una buena adaptación y pueden ser cultivadas durante todo el año tanto en climas fríos como cálidos (^{Lambí et al., 2012}; ^{Gonzáles et al., 2017}). La primera planta en ser cultivada fue el arándano alto (Vaccinium corymbosum) (^{Rivera et al., 2015}). Esta planta representa el 80% de las especies cultivadas del género Vaccinium alrededor del mundo (^{Mostacero et al., 2015}; ^{Gonzáles et al., 2017}). El 20 % restante corresponde al arándano bajo (V. angustifolium Ait. y V. myrtilloides Michx), originario de la Costa Este de América del Norte, principalmente de Estados Unidos y México (^{Castillo et al., 2016}; ^{Romero, 2016}).

Vaccinium corymbosum, V. angustifolium y V. ashei son las especies de mayor importancia comercial (^{Hung et al., 2016}); con un incremento del 5% de la producción mundial anual y exportaciones durante los meses de octubre y noviembre, con más de 467 mil toneladas métricas (^{Pescie & Lopez, 2007}; ^{Ormazábal et al., 2020}). Vaccinium corymbosum y V. angustifolium fueron distribuidas al Este de América del Norte (Nueva Escocia, Quebec y Ontario) y en los estados de Wisconsin, Georgia, Louisiana, Texas y Oklahoma (^{Romero, 2016}; ^{USDA, 2002}). Vaccinium ashei es nativa del Sureste de América del Norte y cultivada principalmente en Alabama, Georgia y Florida (^{Castillo et al., 2016}; ^{García et al., 2018}). Así, actualmente el 66% de la producción mundial de arándano le corresponde a Norte América. Los Estados Unidos produce 300 mil toneladas de arándano 2018 (^{USDA, 2019}); y se ubica como el mayor productor del mundo, seguido de América del Sur con el 21% de la producción mundial y Europa produce el 11% restante (^{Brazelton, 2011}).

6. Factores bióticos que inciden en Vaccinium spp.

Los cultivos del género Vaccinium se ven afectados por varias plagas afectando su desarrollo, provocando pérdidas hasta el 40% de la producción si no son controladas a tiempo (^{Bucio et al., 2016}; ^{Zepeda-Jazo, 2018}). Los ácaros son la plaga más importante en este género, ya que provocan necrosis en las hojas y frutos (^{Santadino et al., 2015}; ^{Bucio et al., 2016}). Por ejemplo, la presencia de Drosophila suzukii es del 59,5% en el género Vaccinium y llegan a estar presentes en promedio entre 1 y 8 larvas por fruto. Estos insectos ocasionan daños en el epicarpio del fruto y permiten el acceso de microorganismos que afectan la calidad (^{Santadino et al., 2015}). Otra plaga que afecta considerablemente a los cultivos de Vaccinium son las larvas de Sparganothis sulfureana que han sido encontradas en Europa, Norte de África, Sudáfrica y EE.UU., y pueden tener una incidencia del 35,5%, se alimenta de las hojas y dificultan el crecimiento del fruto (^{Rodriguez et al., 2013}; ^{McMahan et al., 2017}; ^{McMahan & Guédot, 2018}). Las larvas de Cacoecimorpha pronubana tienen una incidencia en un 6%, afecta el follaje de las plantas impidiendo su desarrollo (^{Calvo & Molina, 2003}; ^{García et al., 2018}). A su vez, se han encontrado pulgones (Myzus persicaes) que destruye los brotes foliares de las plantas de Vaccinium. Estos pulgones proliferan entre los meses de abril y mayo, época en que se da el crecimiento secundario de la planta. En cambio, Aphis fabae y Aphis gosypii (pulgón negro) se multiplican entre marzo y junio, durante la primera etapa de crecimiento de la planta (^{Calvo & Molina, 2011}).

Para el control de plagas, es necesario la aplicación de insecticidas de origen sintético Del mismo modo, se puede utilizar nemátodos entomopatógenos como Heterorhabditis megidis y Steinernema feltiae para prevenir los daños ocasionados por pulgones y larvas de insectos, y evitar el deterioro de la planta (^{Calvo & Molina, 2011}).

7. Microorganismos patógenos que afectan al género Vaccinium

La capacidad de adaptación de los hongos patogénicos del suelo varía según el grado de conexión establecido con las plantas hospederas de Vaccinium spp. (^{Rodríguez, 2001}). Estos hongos producen daños en el crecimiento y rendimiento de la planta entre un 30 y 67% (^{Figueroa et al., 2010}; ^{Sullca et al., 2018}). El proceso inicia al momento que el hongo logra romper las barreras defensivas de la planta (^{Camarena-Gutiérrez, 2001}). La afectación de los microorganismos es generada por las esporas o hifas en condiciones óptimas de humedad y temperatura (^{Knogge, 1996}; ^{Kankanala et al., 2007}; ^{Figueroa et al., 2010}). En consecuencia, los microorganismos producen daños en la planta ocasionando podredumbre en las raíces, afectando su fisiología y generando toxinas que perturban a los tejidos (^{Camarena-Gutiérrez, 2001}; ^{Muñoz, 2008}). Existen dos tipos de hongos que afectan a las plantas: 1) biótrofos, que se reproducen y aumentan en el periodo de formación de la planta, y adquieren nutrientes, sin ocasionar la muerte del hospedero. En cambio, los necrótrofos se desarrollan en el tejido muerto de la planta o pueden causar la muerte de ésta, ya que no pueden absorber los nutrientes (^{Muñoz, 2008}).

El género Vaccinium posee frutos climatéricos que maduran con rapidez y que son susceptibles a enfermedades causadas principalmente por hongos como Neofusicoccum y Phomopsis (^{Cruañes & Locaso, 2011}; ^{Fulcher et al., 2015}). Una de las enfermedades más conocidas del género Vaccinium es la roya, generada por Hemileia vastatrix, que se presenta en la primavera con una incidencia que puede llegar hasta el 84,39%; se caracteriza por generar la caída de las hojas y antracnosis en el tallo. La presencia de Neofusicoccum en tallos de plantas de Vaccinium afectadas por roya es de 41% (^{Mondragón-Flores et al., 2012}). A su vez, la antracnosis se presenta hasta un 6,6% en el tallo y es causada por Phomopsis. Otro tipo de enfermedad es el cáncer de las yemas, que ha sido asociado a Fusicoccum y puede dañar hasta un 94,4% (^{Weingartner & Klos, 1975}) y el Gloeosporium minus en un 98% (^{Milholland, 1973}). Las especies de Vaccinium corymbosum y Vaccinium angustifolium son afectadas por Botrytis cinerea Pers.: Fr. y Botrytis spp. (^{Rivera et al., 2015}; ^{Chen et al., 2019}; ^{Abbey et al., 2020}), son patógenos que infectan los tejidos vegetativos y florales de estas especies, y provocan pérdidas de más del 20% del rendimiento de las plantas. Los principales microorganismos presentes a lo largo de la poscosecha de Vaccinium son: Cladosporium herbarum (2,45%), Botrytis cinerea (0,9%), Penicillium spp. (0,7%) y Alternaria alternata (0,4%). Estos hongos tuvieron menor incidencia en plantas cuando fueron colocadas en cuarto frío (^{Figueroa et al., 2010}).

A su vez, se ha detectado Phytophthora cinnamomi y P. citrophthora en el arándano (^{Fulcher et al., 2015}), ocasiona la pudrición de la raíz y reduce su desarrollo entre 36,5 y 53,4%; afectando el tamaño del tallo (^{Larach et al., 2009}). Las especies de Vaccinium corymbosum son atacadas por Agrobacterium tumefaciens, que induce a la formación de tumores en la zona de la corona y raíces de la planta, disminuyendo el crecimiento de ésta (^{Abrahamovich et al., 2014}). Adicionalmente, se ha detectado la presencia de hongos del género Fusarium (26,39%) y Sclerotinia sclerotorium (6,99%) en las raíces de Vaccinium corymbosum (^{Nadziakiewicz et al., 2018}).

Para prevenir enfermedades, uno de los tratamientos más eficaces consiste en manejar la calidad nutricional del cultivo y evitar la propagación de enfermedades (^{Undurraga & Vargas, 2013}). Las enfermedades pueden ser controladas empleando fungicidas sintéticos (fludioxonil en 2 ppm, azoxystrobin 5 ppm, cyprodinil 10 ppm y pyraclostrobin 4 ppm) y orgánicos, con un control adecuado de temperaturas y la fumigación del suelo (^{Figueroa et al., 2010}; ^{Juárez et al., 2010}). Otro tipo de tratamiento para control de patógenos de suelo consiste en la desinfección por la aplicación de vapor a temperaturas relativamente altas por un tiempo determinado para la inactivación de los mismos (^{Juárez et al., 2010}).

8. Efecto de los factores edáficos en Vaccinium y microorganismos benéficos en la rizosfera

Los agregados del suelo son unidades estructurales estables de partículas del suelo enlazadas, resultado de varios procesos físicos, químicos y biológicos. Se clasifican por el tamaño en macro agregados (mayor a 250 µm) y micro agregados que son menores a 205 µm (^{Jiménez et al., 2019}). Los agregados son importantes para la conservación de la porosidad del suelo y la provisión de su estabilidad frente a problemas de erosión (^{Morell et al., 2009}). Los microorganismos degradan y transforman la materia orgánica proporcionando carbono, nitrógeno y energía para los sustratos (^{Nan et al., 2020}) y tienen un rol importante en la formación y estabilización de los agregados del suelo. Su contribución principal a la agregación del sustrato se genera por medio de hifas en las partículas del suelo (^{Hernández et al., 2010}). Las hifas de los hongos exudan polisacáridos que forman una malla que une a las partículas del suelo para obtener macro agregados (^{Gonzáles et al., 2004}). Asimismo, estos proporcionan protección contra la sequedad y humedad extrema, reducción o carencia de nutrientes, y mejoran la retención del suelo (^{Lozano et al., 2015}).

Los microorganismos tienen diversas funciones en los suelos y en las plantas, las cuales depende de factores bióticos, como la composición del suelo, interacción y la competencia entre microorganismos (^{Cano, 2011}). La competencia, es la conducta desigual de dos o varios organismos frente a una misma necesidad de un recurso, en la que la utilización de éste reduzca el espacio disponible para el resto (^{Infante et al., 2009}). La competencia entre hongos puede ser por espacio y recursos nutricionales (^{Cano, 2011}). Los hongos poseen la habilidad de interferir unos con otros, esta interferencia puede ser física, de contacto hifal directo o detención del crecimiento por producción de compuestos o lisis de la hifa (^{Rayner & Todd, 1980}; ^{Dix & Webster, 1995}). Las interferencias físicas establecen barreras hifales en las zonas de contacto, y pueden ocasionar el sobrecrecimiento de colonias o la formación de enrollamientos (^{Rayner & Todd, 1980}). La interferencia química provoca que los hongos patógenos de las plantas necesiten de varios nutrientes para llevar a cabo el ciclo de germinación e infección. Entre los factores nutricionales más comunes que involucran las interferencias químicas están el carbono, el hierro y el nitrógeno (^{Baker & Griffin, 1995}). Se han encontrado microorganismos patógenos como Phomopsis en Vaccinium corymbosum, los cuales permanecen por un largo periodo de tiempo en estado de latencia durante el desarrollo de la planta. Estos pueden actuar como necrotrófos, alimentándose de los nutrientes de planta o como saprofíticos, nutriéndose de la materia orgánica, e interfiriendo el desarrollo y rendimiento de la planta, debido a los daños generados en el cultivo (^{Hernández et al., 2015}). A su vez, se ha reportado Colletotrichum y Coleophoma como asociados al fruto de Vaccinium macrocarpon (^{Li et al., 2016}) y ascomicetos en especies de Vaccinium angustifolium como Nemania diffusa, Allantophomopsis lycopodina, y Strasseria geniculata, ubicados principalmente en los tallos (^{Li et al., 2016}; ^{Ibrahim et al., 2020}).

9. Microorganismos benéficos, asociados a la rizosfera del mortiño

Los microorganismos benéficos tienen diversas funciones en las plantas, que varían según los factores bióticos y abióticos presentes (^{Cano, 2011}). Entre estas funciones se pueden mencionar, el control de enfermedades y plagas, incrementar la disponibilidad de nutrientes, disminuir la aplicación de pesticidas, y aumentar el rendimiento del cultivo (^{Dávila et al., 2013}; ^{Alvarez et al., 2018}; ^{Ortiz et al., 2018}). Los microorganismos benéficos se encuentran en una constante interacción con otros organismos, lo que genera un ecosistema con un ambiente equilibrado y con una amplia biodiversidad (^{Piepenbring et al., 2016}). La importancia de los microorganismos en la agricultura ha aumentado, ya que están directamente relacionados con la salud de las personas y la formación de la planta (^{Tokala et al., 2002}).

Existen dos clases de microorganismos que favorecen el desarrollo de los cultivos: las rizobacterias y los hongos. Las rizobacterias generan simbiosis en las raíces de las plantas, tales como el Rhizobium, Bradyrhizobium, Azorhizobium (^{Moreno et al., 2018}); y hongos ectomicorrícicos presentes en los árboles, que ayudan a tolerar la salinidad del suelo, favorecen la obtención de agua y promueven la síntesis de enzimas antioxidantes (^{Aguilar et al., 2009}).

Los microorganismos de la rizosfera mejoran la estructura del suelo, ya que incrementan la disponibilidad de nutrientes como el fósforo y nitrógeno, minerales que están asociados con el crecimiento, desarrollo vegetal (^{Pedraza et al., 2010}). De igual manera, estos microorganismos aumentan la protección contra factores abióticos como la salinidad y el exceso de metales pesados, que limitan el desarrollo de las actividades fisiológicas y bioquímicas de la planta (^{Prieto et al., 2010}).

En la rizosfera se generan procesos de intercambio catiónico, absorción de nutrientes y producción de exudados por parte de la raíz (^{Reyes, 2011}; ^{Marrero et al., 2015}). La rizosfera se subdivide en tres zonas básicas, la endorizosfera: donde se encuentra el tejido radicular; el rizoplano que se refiere a la zona donde está la superficie de la raíz y que se adhieren los microorganismos del suelo, y el ectorizosfera que consiste en el suelo inmediato a la raíz (^{Prashar et al., 2013}). La amplitud de la rizosfera varía dependiendo del tipo de suelo, la especie y la edad de la planta (^{Calvo et al., 2008}). En el caso de plantas del género Vaccinium, cuando estas se desarrollan, liberan exudados por las raíces que hacen que la rizosfera sea rica en nutrientes (^{Prashar et al., 2013}) y posea una alta cantidad de microorganismos que forman parte de procesos críticos de la fisiología y la morfogénesis de la planta. Estos nutrientes mejoran el crecimiento del cultivo y brindan protección contra microorganismos patogénicos, ya que benefician la estructura del suelo y la tolerancia a las toxinas (^{Jiang et al., 2017}). La información acerca del microbioma de la rizosfera del género Vaccinium es muy limitada. La rizosfera de especies de Vaccinium (V. corymbosum, V. darrowii Camp, V. virgatum Aiton) se conforma de una diversidad de microorganismos procariotas y eucariotas, incluyendo rizobacterias benéficas y hongos (^{Li et al., 2020}). En efecto, como se observa en la Tabla 1, se han encontrado varios tipos de Rhizobiales y Pseudomonadaceae en el microbioma de Vaccinium ashei y Vaccinium corymbosum L (^{Jiang et al., 2017}; ^{Chen et al., 2019}).

Por otra parte, los microorganismos endófitos, están presentes en el interior de los tejidos vegetales (raíces, tallos y hojas) sin generar daños a la planta (^{Ortiz et al., 2018}). Estos son capaces de relacionarse eficientemente con sus hospedadores, dándoles mayor resistencia a condiciones de estrés ambiental. A la vez, permiten un correcto desarrollo de la planta (método directo), protegiéndola contra enfermedades causadas por fitopatógenos (método indirecto) como lo indica ^{Santoyo et al. (2016}). Actualmente se están empleando microorganismos endófitos para el control biológico de enfermedades, ya que es una medida sostenible y económica (^{Flores, 2017}). Los microorganismos endófitos presentes en el género Vaccinium, permiten que la planta sea capaz de generar metabolitos bioactivos, aumentar su capacidad de resistencia ante fitopatógenos e incrementar su desarrollo (^{Sánchez et al., 2013}; ^{Santoyo et al., 2016}). Los microorganismos endófitos benéficos encontrados con mayor frecuencia en el género Vaccinium son Pantoea, Bacillus, Pseudomonas, Burkholderia, Stenotrophomonas, Microbacterium y Micrococcus. Mediante el análisis de la diversidad genética en el ADN en la especie de Vaccinium corymbosum, se identificó que las bacterias encontradas en mayor cantidad son Pantoea agglomerans (17,4%), Pseudomonas protegens (10,8%), Streptomyces griseocarneus (9,7%) y Burkholderia contaminans (8,7%), localizadas principalmente en las raíces de la planta y en menor cantidad en las hojas y tallo (^{Ortiz et al., 2018}) como se presenta en la Tabla 1.

Se han encontrado hongos formadores de micorrizas, que contribuyen a la alimentación de las plantas y aumentan la resistencia a condiciones climáticas adversas; asegurando así la calidad del fruto y productividad de la planta (^{Jaizme & Rodríguez, 2008}; ^{Amballa y Bhumi, 2016}). Las micorrizas son una agrupación simbiótica conformada por las raíces de las plantas y las hifas de los hongos (^{Vega & Muñoz, 1994}; ^{Márquez et al., 2009}). Las hifas de estos hongos permiten poner a disponibilidad de la planta los minerales presentes en el suelo como: nitrógeno, calcio y potasio, a su vez, disminuye las sustancias orgánicas localizadas en la raíz, incrementando la capacidad de tolerar el estrés hídrico y salino (^{Márquez et al., 2009}). Estos microorganismos son reconocidos por estimular la obtención y disponibilidad de nutrientes (^{Aguilar & Barea, 2015}). Para ello es importante que la colonización interna esté correctamente definida desde la raíz de la planta hasta el suelo (^{Barea et al., 2016}). El género Vaccinium forma simbiosis con micorrizas ericoides, que permiten a la planta colonizar suelos con pocos nutrientes y beneficia el crecimiento de las raíces (^{Vega & Muñoz, 1994}). Estas micorrizas pueden formarse en el exterior o interior de las plantas (^{Kennedy & de Luna, 2005}), dependiendo de características estructurales, taxonomía de los hongos y la especie (^{Andrade, 2010}). Los tipos de micorrizas que se pueden encontrar en Vaccinium son; ectomicorrizas, endomicorrizas (orquidoides, ericoides, arbusculares) y ectendomicorrizas (monotropoides y arbutoides) (^{Aguilera et al., 2007}). Las ectomicorrizas se forman en el exterior de la raíz de la planta, por la interacción de hifas de un hongo, penetrando la corteza radicular, sin ir más allá de los espacios intercelulares (^{Andrade, 2010}; ^{Sánchez & Furrazola, 2018}). Las endomicorrizas se caracterizan por presentar hifas que se introducen por medio de la raíz al interior de las células, pero no forman estructuras visibles en el exterior de las raíces (^{Aguilera et al., 2007}; ^{Sánchez, 2007}). Las ectendomicorrizas, al igual que las ectomicorrizas, se desarrollan al exterior de la raíz y penetran el interior de las células corticales (^{Sánchez, 2007}; ^{Honrubia, 2009}). A su vez, las células epidérmicas y vegetales presentes en la planta tienen grupos fúngicos como Phomopsis sp, Lachnum sp. y Sordariomycetes sp. (^{Yang et al., 2018}). Adicionalmente, en Vaccinium confertum se han inoculado Gaultheria sp. dando como resultado una disminución en la colonización de micorrizas del 15%. Por ende, genera un desarrollo del tallo de 22,8 cm de longitud y en las hojas 17,6 cm. Esto permite observar que aumenta el rendimiento de la planta al ser inoculada (^{Carrillo et al., 2015}; ^{Bautista et al., 2017}). Otras comunidades fúngicas presentes en Vaccinium son Rhizoscyphus ericae y Phialocephala fortinii en las raíces Vaccinium membranaceum. Rhizoscyphus ericae y Phialocephala fortinii, que incrementan la absorción de nitrógeno y fósforo y llegan a las hojas (^{Gorzelak et al., 2012}; ^{Heredia et al., 2014}). Estas asociaciones son esenciales para el desarrollo vegetal en el proceso de fructificación y floración (^{Balta et al., 2015}; ^{Corrales et al., 2016}). En efecto, los arándanos “ojo de conejo” contienen menos cantidad de micorrizas que los arándanos altos, teniendo una variación del 60,6%, los principales factores que influyen en este contenido son los nutrientes y tipos de hongos presentes en la planta (^{Vega & Muñoz, 1994}).

Los rhizobios por otra parte, son bacterias conocidas por estimular el crecimiento vegetal y se encuentran en las raíces de las plantas (^{Santillana et al., 2012}). Se caracterizan por ser fijadoras de nitrógeno y generar el desarrollo de nódulos (^{González et al., 2012}). Se considera que alrededor del 80% del nitrógeno del planeta se debe a la acción de las bacterias Rhizobium (^{Calero et al., 2019}). Los nódulos son estructuras radiculares formadas de asociaciones simbióticas entre planta y las bacterias (^{Calvo, 2011}; ^{Hernández et al., 2012}) que influyen directamente en el desarrollo, reproducción y fotosíntesis de las plantas (^{Nápoles et al., 2016}).

La formación del nódulo en la raíz depende de un proceso de desarrollo del nódulo y sus tejidos, y el proceso de infección de la raíz (^{Desbrosses y Stougaard, 2011}). El proceso de infección está dado por la interacción de Rhizobium y factores de nodulación o factores Nod (^{Brink et al., 2017}). Los factores Nod son moléculas de señalización simbiótica que le otorgan especificidad al huésped para la infección (^{Gough, 2003}); inician la división celular en la raíz hasta que se forma el nódulo y actúan en la fijación del nitrógeno (^{Brink et al., 2017}). El proceso de formación inicia con la adhesión de Rhizobium en los pelos radicales de la planta y luego se excretan los factores Nod, que desencadenan a la formación de un nódulo primordio (^{Limpens & Bisseling, 2014}). Posteriormente, se forman estructuras tubulares denominadas hilos de infección, donde se forman y liberan bacterias en las células de los nódulos de las plantas (^{Kidaj et al., 2012}). La interacción entre huésped-Rhizobium se genera por medio de la secreción de flavonoides de la planta que son reconocidos por las bacterias y luego sintetizados como factores Nod (^{Nápoles et al., 2016}).

10. Conclusiones

Conocer la ecología donde se desarrolla el género Vaccinium, la variabilidad genética los factores bióticos y abióticos y su interacción con la planta, es fundamental para la domesticación del género y en particular del mortiño que es una especie silvestre en peligro de extinción debido a la acción del hombre principalmente. Esto permite cambiar la estructura genotípica a través de un programa de mejoramiento, para usar la variabilidad genética, preservar el ambiente, incrementar la producción y poner a disposición del consumidor fruta de calidad.

El estudio de los microorganismos del suelo y su relación con el crecimiento y desarrollo de la planta son una necesidad para potenciar la domesticación y uso de estas especies en los Andes. Existen evidencias de que los microorganismos benéficos presentes en el suelo favorecen la absorción de los nutrientes, previenen enfermedades, mejoran la estructura del suelo y la retención de agua. Es importante identificar y analizar las relaciones de mutualismo y simbiosis que tienen estos microorganismos con el género Vaccinium. El estudio de los microorganismos endófitos y asociados a la rizosfera permitiría explorar el potencial de las especies silvestres para ser cultivadas y aumentar la producción de fruta que posee buenas características nutricionales.

Este cultivo en el caso de los países Andinos contribuirá al desarrollo de las comunidades rurales andinas, pues permite la valoración de la diversidad de los recursos endémicos, mantiene las tradiciones culturales (uso del fruto en alimentos específicos por el día de los muertos) dando paso a nuevas alternativas productivas y comerciales. Estudios recientes para la producción de vitro plantas de Vaccinium demuestran que éstas son principalmente afectadas por la luz, la temperatura y hormonas. Sin embargo, se debe desarrollar tecnologías para la aclimatación de las plantas in vitro de Vaccinium de los Andes; evaluar la adaptación a otras condiciones ambientales (clima y suelo), lo cual promoverá nuevas líneas de investigación.