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1. Introducción
Se han descrito aproximadamente 4100 especies de nematodos fitopatógenos que representan una amenaza para la seguridad alimentaria mundial (Decraemer & Hunt, 2006). No obstante, en el suelo, los nematodos cuentan con enemigos naturales como bacterias, hongos, ácaros, colémbolos, tardígrados e incluso otros grupos de nematodos predadores que pueden utilizarse para su manejo y control (Vera-Morales et al., 2022).
Aunque en el mercado existen nematicidas eficientes de amplio espectro y de baja toxicidad para los cultivos, los nematodos están desarrollando gradualmente resistencia hacia estos productos químicos, lo que dificulta su control. Por lo tanto, es crucial el desarrollo de nuevos compuestos activos derivados de microorganismos (Li et al., 2015). Estos compuestos como cetonas, ácidos, alquilos, sulfuros y compuestos heterocíclicos han demostrado ser eficaces en la reducción de poblaciones de nematodos en la agricultura (Cao et al., 2019)
Además, los microorganismos realizan interacciones complejas (Siddiqui & Aziz, 2024), siendo capaces de detectar y responder a señales tanto bióticas como abióticas del entorno (Saritha et al., 2021). De esta manera, integran información tanto del interior como del exterior de las células para activar una respuesta (Westerhoff et al., 2014). Estas formas de comunicación representan interacciones naturales en las que se emplean señales regidas por signos (Witzany, 2017). Estas señales pueden ser mecánicas y químicas, permitiendo la coordinación y organización de la vida en el suelo. En el contexto de la biocomunicación, el emisor libera una señal química, lo que provoca una respuesta en el comportamiento y/o fisiología de los organismos receptores (Beck et al., 2018). En este sentido, los enemigos naturales de los nematodos pueden producir sustancias químicas que los atraen o repelen (Kirwa et al., 2018).
Las interacciones, las señales, las comunicaciones y los compuestos derivados de los microorganismos desempeñan un papel fundamental en los sistemas naturales (Quevedo et al., 2022). Estas interacciones microbianas promueven la producción de diversos compuestos activos que resultan cruciales para el funcionamiento y la estructura de los microhábitats (Wheatley, 2002). Las bacterias productoras de compuestos activos, favorecen el crecimiento vege tal así como la atracción, repulsión y depredación de nematodos fitopatógenos (Park et al., 2015).
A pesar de la importancia que tienen los recursos microbianos, se ha intensificado recientemente la investigación de los mecanismos de biocomunicación a nivel celular y molecular que se producen tanto intra como inter organismos (Liang et al., 2019; Youssar et al., 2019), demostrando la producción de diferentes compuestos activos, tanto de bacterias (Migunova & Sasanelli, 2021) como por hongos (Köhl et al., 2019) que participan en el biocontrol de nematodos (Bui & Desaeger, 2021). Esto resalta la necesidad de explorar a fondo los agentes microbianos y sus metabolitos útiles en el biocontrol de nematodos, con el objetivo de asegurar una agricultura más equilibrada con el medio ambiente (Quevedo et al., 2022). En este contexto, la presente revisión aborda investigaciones actuales sobre los modos de acción de los compuestos derivados de las interacciones microbiológicas para contrarrestar el impacto de los nematodos, contribuyendo así a una comprensión más holística del funcionamiento del suelo y facilitando el diseño de nuevas estrategias sostenibles para el control de enfermedades causadas por nematodos fitopatógenos.
2. Bacterias
2.1. Mecanismos de acción. Los recientes avances en la comprensión de las actividades nematicidas proporcionadas por enzimas y proteínas están contribuyendo a mejorar el control de las plagas de nematodos en la agricultura (Manan et al., 2018). Entre los mecanismos de acción de las bacterias se encuentra la antibiosis mediante la producción de compuestos tóxicos, la competencia por los microhábitats ocupados por nematodos, la producción de enzimas líticas y la inducción de resistencia sistémica (Khan et al., 2023). Las bacterias también pueden infectar a los nematodos patógenos al imitar señales de alimentos, utilizar compuestos químicos o desplazar a hongos asexuales para que capturen a los nematodos (Liang et al., 2019).
2.2. Proceso de infección. Bacillus nematocida emplea un mecanismo similar al “caballo de Troya”, con la finalidad de ingresar al tracto digestivo, colonizar y secretar proteasas que causan la muerte de los nematodos (Niu et al., 2010). La bacteria B. thuringiensis forma esporas que producen cristales de protoxinas proteicas, llamadas proteínas de cristal o proteínas Cry las cuales forman poros letales para los nematodos patógenos (Zhang et al., 2012). Mientras que otras bacterias tales como Stenotrophomonas maltophilia aisladas de estiércol de vaca, son capaces de descomponer productos nitrogenados para activar la predación de hongos y movilizarlos con el fin de que sean consumidos por los nematodos (Wang et al., 2014).
2.3. Compuestos bacterianos nematicidas. Las bacterias de la rizosfera, tales como Pseudomonas aeruginosa, Paenibacillus polymyxa, Lysinibacillus sphaericus, Bacillus cereus, B. subtilis y Achromobacter xylosoxidans tienen la capacidad de secretar enzimas extracelulares, como quitinasa, quitosanasa y proteasa que inhiben eficientemente la eclosión de huevos de Meloidogyne incógnita (Soliman et al., 2019). B. firmus produce una serina proteasa capaz de degradar múltiples proteínas de M. incógnita (Geng et al., 2016), mientras que B. pumilus produce proteasas y quitinasas que reducen poblaciones de M. arenaria tanto en condiciones in vitro como in vivo (Lee & Kim, 2016). Además, se han identificado enzimas líticas (quitinasa y/o gelatinasa) producidas por Lysobacter capsici YS1215 capaces de degradar la cutícula y consumir el interior de los nematodos (Lee et al., 2015).
Los compuestos orgánicos volátiles (COV) derivados de bacterias presentan un enorme potencial para suprimir nematodos patógenos (Kusstatscher et al., 2020). Los COV pueden ser una estrategia integral contra nematodos del nudo de la raíz funcionando como fumigantes, atrayentes y repelentes de los juveniles infecciosos (Herrera-Cabrera et al., 2024). Paenibacillus polymyxa produce acetona furfural y 2-decanol que actúan como atrayente de M. incógnita, suprimiendo su alimentación, reproducción y crecimiento (Cheng et al., 2020) mientras que 2-nonanona y 2-decanona afectan directamente el intestino y la faringe del organismo (Cheng et al., 2017). Además, los COV disulfuro de dimetilo y acetaldehído actúan como atrayente y matan al nematodo al contacto directo (Huang et al., 2020). Los COV producidos por bacterias de los géneros como Bacillus, Paenibacillus y Xanthomonas han demostrado ser letales para el nematodo formador de agallas del arroz M. graminícola (Bui et al., 2020).
Los compuestos bioactivos generados por B. firmus tienen la capacidad de inhibir el crecimiento de Radopholus similis, Ditylenchus dipsaci y M. incógnita (Mendoza et al., 2008). Además, el cianuro de hidrógeno, sintetizado por bacterias rizosféricas, exhibe un efecto inhibitorio sobre M. incógnita y otros nematodos (Abd El-Rahman et al., 2019). Compuestos como las fenazinas producidas por Pseudomonas chlororaphis pueden afectar la capacidad de nematodos fitopatógenos y contribuir a la supresión de enfermedades (Yu et al., 2018). Las bacterias del género Bacillus tienen un papel importante entre los agentes de biocontrol de nematodos debido a la variedad de proteínas, antibióticos, lipopéptidos cíclicos, bacteriocinas, enzimas líticas, quitinasas, etc. (Sujayanand et al., 2024). La tabla 1 proporciona detalles sobre diversos compuestos obtenidos de bacterias para el control biológico de nematodos fitopatógenos.
Las bacterias endófitas, que residen en los tejidos de las plantas, tienen la capacidad de producir diversos metabolitos que contribuyen a la defensa de las plantas contra la colonización de nematodos fitopatógenos (Kumar & Dara, 2021). Entre los metabolitos producidos por estas bacterias endófitas se incluyen los flavonoides, fenoles, taninos, terpenoides, esteroides, saponinas y alcaloides (Maulidia et al., 2020). Un ejemplo destacado es la bacteria endófita Brevundimonas diminuta (LCB-3), que puede sintetizar el compuesto tóxico (R)-(-)-2-etilhexano-1-ol capaz de suprimir al nematodo Bursaphelenchus xylophilus (Zheng et al., 2008).
Tabla 1 Compuestos producidos por bacterias en el control biológico de nematodos fitopatógenos
| Bacterias | Compuestos | Nematodo fitoparásito | Referencia |
| Pseudochrobactrum saccharolyticum Wautersiella falsenii Proteus hauseri Arthrobacter nicotianae Achromobacter xylosoxidans | Acetofenona S -metiltiobutirato Disulfuro de dimetilo 3,3-dimetilacrilato de etilo Nonan-2-ona 1-metoxi-4-metilbenceno Isovalerato de butilo | M. incógnita | (Xu et al., 2015) |
| Bacillus simplex B. subtilis B. weihenstephanensis Stenotrophomonas maltophilia Serratia marcescens | Terpineol Bencenoetanol Propanona Feniletanona Nonano | Bursaphelenchus xylophilus | (Gu et al., 2007) |
| Pseudomonas putida | 1-undeceno Disulfuro de dimetilo Pirazina metil-pirazina 2,5-dimetil Alcohol isoamílico Pirazina metil Trisulfuro de dimetilo | Radopholus similis | (Sheoran et al., 2015) |
| Bacillus aryabhattai | Pentano 1-butanol Tioacetato de metilo Disulfuro de dimetilo | M. incognita | (Chen et al., 2022) |
| B. cereus | Disulfuro de dimetilo Ácido S-metil éster butanotioico | M. incognita | (Yin et al., 2021) |
| B. cereus | Esfingosina | M. incognita | (Gao et al., 2016) |
| B. atrophaeus | Disulfuro de dimetilo Isovalerato de metilo 2-undecanona | M. incognita | (Ayaz et al., 2021) |
| B. subtilis | Cetonas Ácidos Alquilos Sulfuros Compuestos heterocíclicos | M. incognita | (Cao et al., 2019) |
| Paenibacillus polymyxa | Acetona furfural 2-decanol 2-nonanona 2-decanona | M. incognita | (Cheng et al., 2017) |
| Virgibacillus dokdonensis | Acetaldehído Disulfuro de dimetilo Etilbenceno 2-butanona | M. incognita | (Huang et al., 2020) |
| P. fluorescens | Cianuro de hidrógeno Ácido indolacético | M. incognita | (Singh & Siddiqui, 2009) |
| P. putida | Ciclo(l-Pro⁻l-Leu) Disulfuro de dimetilo 2-nonanona 2-octanona Acetato de (Z)-hexen-1-ol 2-undecanona | M. incognita | (Zhai et al., 2018,2019) |
| P. chlororaphis | Cianuro de hidrógeno | M. hapla | (Kang et al., 2018) |
| Pseudomonas aeruginosa Paenibacillus polymyxa Lysinibacillus sphaericus B. cereus B. subtilis Achromobacter xylosoxidans | Quitinasa, Quitosanasa Proteasa | M. incognita | (Soliman et al., 2019) |
| B. firmus | Serina proteasa | M. incognita | (Geng et al., 2016) |
| Pseudomonas Comamonas Variovorax | Compuestos sulfúricos Alquenos Pirazina | Meloidogyne | (Wolfgang et al., 2019) |
| B. pumilus | Quitinasa, Proteasa | M. arenaria | (Lee & Kim, 2016) |
| B. thuringiensis | Proteínas cristalinas | M. hapla | (Zhang et al., 2012) |
| B. thuringiensis | Cholest-5-en-3-ol (3beta)- carbonocloridato | Meloidogyne sp. | (Maulidia et al., 2020) |
| Brevundimonas diminuta (LCB-3) | (R)-(−)-2-ethylhexan-1-ol | Bursaphelenchus xylophilus | (Zheng et al., 2008) |
| Bacillus sp., Paenibacillus sp. Xanthomonas sp. | No identificado | M. graminicola | (Bui et al., 2020) |
| Bacillus spp. | No identificado | M. enterolobii M. incognita M. javanica | (Engelbrecht et al., 2022) |
| Bacillus paralicheniformis | No identificado | M. incognita M. enterolobii Radopholus similis | (Chavarria-Quicaño et al., 2023) |
| Lysobacter enzymogenes | Enzimas líticas Metabolitos secundarios | M. incognita M. javanica | (Martínez-Servat et al., 2023) |
| Streptomyces | Quitinasa | M. incognita | (Atif et al., 2023) |
| Brevundimonas diminuta | COV Ésteres volátiles | M. javanica | (Sun et al., 2023) |
| Bacillus altitudinis Klebsiella quasivariicola Bacillus cereus Pseudomonas aeruginosa Bacillus amyloliquefaciens Bacillus magaterium | Ácido benzoico 4-butilbenzoato de 4-cianofenilo Trifluoroacetofenona 6,12 Dinaftilindolo [3,2-b]carbazol 3-Fenil-1,2,4-triazolin-5-ona | M. enterolobii | (Ganeshan et al., 2024) |
3. Hongos que capturan nematodos
3.1. Mecanismo de acción. Los nematodos son organismos que pueden generar feromonas, conocidas como ascarósidos, esenciales para diversas actividades, como atracción, agregación, repulsión y búsqueda de alimento (Grunseich et al., 2021). Estas feromonas tienen la capacidad de activar múltiples vías de traducción de señales e inducir la morfogénesis en la formación de estructuras de captura, tales como redes adhesivas, botones, columnas, anillos constrictivos y no constrictivos (Jiang et al., 2017).
En el proceso de formación de estas estructuras de captura intervienen factores bióticos y abióticos, como la concentración de oxígeno, el pH, la luz, la temperatura y la presencia de sustancias segregadas por los nematodos (Ocampo-Gutiérrez et al., 2021), así como la producción de amoníaco, urea, nitratos y otros compuestos y sustancias (Su et al., 2017). En la tabla 2 se resumen los compuestos que han sido empleados para inducir la formación de estructuras de captura en el proceso de infección de nematodos.
3.2. Proceso de infección. Los hongos predadores tienen la capacidad de retener a sus presas cerca de sus estructuras de captura (Vera-Morales et al., 2022). Esto se debe a que pueden producir compuestos volátiles, como furanonas y pironas, que imitan señales de alimentación y sexo de los nematodos (Wang et al., 2018). Se ha observado que ciertos compuestos, como el metil 3-metil2-butenoato (MMB) producido por Arthrobotrys oligosporus, pueden atraer intensamente a nema todos hermafroditas. Este compuesto desencadena una atracción específica de sexo e influye en la etapa de desarrollo y apareamiento(Hsueh et al., 2017).
Los hongos que capturan nematodos emplean estructuras de captura que se forman mediante la comunicación entre células y la fusión de hifas (Youssar et al., 2019). Las células fúngicas se adhieren fuertemente a la cutícula de los nematodos, inmovilizándolos en el proceso (Lipke, 2018). Este fenómeno implica la participación de proteínas (Liu et al., 2014) y enzimas como serina proteasas, colagenasas, fosfatasas, quitinasas, entre otras (Cruz et al., 2015).
Las células fúngicas tienen la capacidad de detectar y responder a las señales del entorno mediante receptores en la superficie extracelular, desencadenando respuestas que regulan los procesos biológicos subsiguientes (Leeder et al., 2011). Un ejemplo de este fenómeno se observa en la formación de los anillos de constricción de Drechslerella dactyloides. La presión ejercida por los nematodos al atravesar la mitad del anillo activa las proteínas G en el anillo, lo que resulta en un aumento del Ca2( citoplasmático, activación de calmodulina y apertura de canales de agua. Este proceso expande las células y contrae los anillos, inmovilizando a la presa (Chen et al., 2001).
Se sabe que las vías de traducción de señales de D. dactyloides están mediadas por proteínas quinasas activadas por mitógenos (MAPK), que se activan a través de fosforilación (Fan et al., 2021). Por tanto, las MAPK producen respuestas fenotípicas involucradas en la virulencia de los hongos contra nematodos (Tong & Feng, 2019).
Tabla 2 Compuestos que inducen la formación de estructuras de captura en hongos
| Compuesto de inducción | Hongo que captura nematodos | Tipo de trampa | Referencia |
| Amoniaco | Arthrobotrys oligosporus Arthrobotrys guizhouensis Dactylellina phymatopaga Dactylellina cionopaga Drechslerella brochopaga | Redes adhesivas Botones Columnas Anillos constrictores | (Su et al., 2016) |
| Heces de vaca | Arthrobotrys oligosporus | Redes adhesivas | (Dackman & Nordbring-Hertz, 1992) |
| Dactylellina parvicolla | (Fan et al., 2018) | ||
| Nitrato de sodio | Arthrobotrys oligosporus | Redes adhesivas | (Liang et al., 2016) |
| Urea | Arthrobotrys oligosporus | Redes adhesivas | (Li et al., 2016; Wang et al., 2014) |
| Ascarósidos | Arthrobotrys musiformis Arthrobotrys oligosporus Arthrobotrys javanicus Dactylella gampsospora Duddingtonia flagrans | Redes adhesivas | (Chen et al., 2021; Hsueh et al., 2013; Yang et al., 2020; Yu et al., 2021) |
| Proteínas | Monacrosporium haptotylum Monacrosporium lysipagum Metarhizium acridum Arthrobotrys oligosporus | Botones Botones Conidios Redes adhesivas | (Andersson et al., 2013) (Khan et al., 2008) (Barros et al., 2010) (Zhang et al., 2017) |
| Hormonas vegetales | Drechslerella stenobrocha | Anillos | (Xu et al., 2011) |
3.3. Compuestos fúngicos nematicidas. La literatura ha informado sobre 179 compuestos producidos por hongos, que incluyen ascomicetos y basidiomicetos, con actividad nematicida (Li et al., 2007). Algunos hongos de la rizosfera tales como Trichoderma spp, micorrizas y endófitos, son capaces de controlar nematodos fitopatógenos mediante parasitismo, antibiosis, parálisis, producción de enzimas y competencia por espacios y recursos (Lopes et al., 2024), lo que proporciona a las plantas una mayor absorción de agua y nutrientes (Poveda et al., 2020). Los metabolitos secundarios producidos por T. viridae han demostrado tener eficacia en la inhibición de eclosión de huevos y la muerte de juveniles de nematodos M. incognita (Khan et al., 2020). Se han descubiertos compuestos nematicidas como el ácido acético en cultivo de T. longibrachiatum (Djian et al., 1991), la gliotoxina en T. virens (Anitha & Murugesan, 2005) y un péptido ciclosporina A producido por T. polysporum, que presenta actividad contra M. incognita (Li et al., 2007).
Los hongos endófitos también tienen la capacidad de producir metabolitos secundarios con propiedades nematicidas (Kumar & Dara, 2021). Metabolitos del hongo endófito Fusarium oxysporum, como la bikaverin y ácido fusárico son capaces de matar a Bursaphelenchus xylophilus (Kwon et al., 2007), mientras que otros metabolitos, como el ácido 4‐hidroxibenzoico, el ácido indol‐3‐acetico (IAA) y la gibepirona D, son efectivos contra M. incognita (Bogner et al., 2017). El endófito Chaetomium globosum produce compuestos tóxicos para M. javanica tales como la quetoglobosina A, la quetoglobosina B, la flavipina, la 3-metoxi-epicoccona y la 4, 5, 6-trihidroxi-7-metil-ftalida (Khan et al., 2019).
Los basidiomicetos también producen diversos compuestos, como el termólido A y B, onfalotina, ofiobolinas, bursafelosidos A y B, illinitona A, pseudohalonectrinas A y B, dichomitina B y cariopsomicinas A-C (Degenkolb & Vilcinskas, 2016). En el orden fúngico de los Agaricales, se encuentran representantes como Pleurotus y Hohenbuehelia que, según estudios filogenéticos, han demostrado actividad contra nematodos (Koziak et al., 2007; Thorn et al., 2000). Pleurotus ostreatus es capaz de producir un compuesto derivado del ácido linoleico (ácido trans-2-decenoico) que resulta tóxico para los nematodos del género Meloidogyne (Hahn et al., 2019; Okorie et al., 2011).
Los hongos formadores de estructuras de captura también generan compuestos, tanto volátiles como no volátiles, que han demostrado beneficios en la agricultura. A. oligosporus es capaz de secretar metabolitos tóxicos para el control de M. incógnita en plantas de tomates (Kassam et al., 2021; Soliman et al., 2021). Dactylellina haptotyla es capaz de producir ácido 2-furoico (Lei et al., 2023), mientras que Duddingtonia flagrans produce COV tales como ciclohexanamina, ciclohexanona y ciclohexanol que reducen significativamente las poblaciones de M. incógnita (Mei et al., 2021).
4. Interacciones entre bacterias, hongos y nematodos fitopatógenos
Las bacterias y los hongos del suelo comparten microhábitats en su entorno natural, lo que facilita interacciones frecuentes entre ellos (Li et al., 2016). Tienen la capacidad de coexistir y colaborar, especialmente en la captura de nematodos (Liang et al., 2019) (ver Tabla 3).
Algunas bacterias de la rizosfera son capaces de influir en el fenotipo de los hongos e intervenir en las interacciones microbianas (Arendt et al., 2016), produciendo compuestos nitrogenados que inducen la formación de diversas estructuras de captura en hongos depredadores (Su et al., 2016).
Tabla 3 Bacterias que inducen la formación de estructuras de captura en los hongos depredadores
| Bacterias inductoras | Hongos predadores | Referencia |
| Chryseobacterium sp. | Arthrobotrys oligosporus | (Li et al., 2011) |
| Bacillus subtilis Micrococcus sp. Staphylococcus aureus Pseudomonas aeruginosa Serratia marcescens Azotobacter sp. Proteus vulgaris Escherichia coli | Dactylaria brochopaga A. conoides | (Rucker & Zachariah, 1986) |
| Stenotrophomonas Rhizobium | A. oligosporus | (Li et al., 2016) |
| Bacterias de la rizosfera y Azotobacter | Dactylella rhopalota | (Thakur & Zachariah, 1989) |
| No identificado | A. oligosporus | (Wang et al., 2014) |
| Bacterias endosimbióticas | A. musiformis | (Zheng et al., 2024) |
Figura 1 Modelo esquemático de las interacciones entre los nematodos fitopatógenos y sus patógenos fúngicos y bacterianos. Los hongos que capturan nematodos son capaces de detectar los ascarósidos de los nematodos y producir una cascada de señalizaciones (PLC fosfolipasa C, IP3 inositol trifosfato, CAM calmodulina, CMPK calcio/calmodulina dependiente de la proteína quinasa, DAG diaglicerol, PKC proteína quinasa C, AC adenilato ciclasa, cAMP dependiente de proteína quinasa, PKA proteína quinasa A, Ras monomérico, MAPKKK-MAPKK-MAPK mitógeno activado de proteína quinasa) que termina con un factor de transcripción, tales como las estructuras de captura.
Las bacterias pueden interactuar de tres formas: degradando compuestos para movilizar a los hongos que capturan nematodos, elaboran compuestos que son atractivos para los nematodos o emplean toxinas altamente eficientes. Los compuestos producidos por microorganismos en el control de nematodos patógenos podrían reducir la dependencia de los agroquímicos actualmente utilizados (Camacho et al., 2023). Esto destaca la necesidad de desarrollar nuevos agentes de biocontrol que puedan cerrar las brechas en el conocimiento y avanzar hacia la creación de aplicaciones tecnológicas innovadoras. En este contexto, se requiere un aumento en la inversión para la adopción de tecnologías que contribuyan al desarrollo sostenible de la agricultura (Sánchez & Zambrano, 2019).
Un caso ilustrativo es Chryseobacterium sp., una bacteria que se adhiere a las hifas de A. oligosporus, estimulando la formación de redes adhesivas (Li et al., 2011). A. musiformis recluta un conjunto de taxones bacterianos constitutivos con capacidad de metabolismo del nitrógeno, cuyas interacciones inducen y aumentan la formación de estructuras de captura en el hongo (Zheng et al., 2024). Además, algunas bacterias son capaces de movilizar hongos predadores mediante la degradación de la urea, desencadenando la morfogénesis de los hongos para la captura de nematodos (Wang et al., 2014).
En general, los compuestos e interacciones tritrófi cas que involucran a bacterias, hongos y nemato dos del suelo son complejas (Figura 1). Este proceso implica numerosas señales y compuestos químicos, los cuales reflejan millones de años de coevolución (Fischer & Requena, 2022). En su conjunto, los compuestos secretados por bacterias y hongos desempeñan un papel crucial en el control de nematodos fitopatógenos y en el mantenimiento de la dinámica de las comunidades microbianas subterráneas (Araldi-Brondolo et al., 2017).
4.1. De las interacciones a las soluciones en campo. Cada suelo alberga su propia diversidad de comunidades microbianas que desempeñan un papel crucial en la defensa contra los fitopatógenos (Nwokolo et al., 2021). Por lo tanto, resulta fundamental descubrir nuevos agentes biológicos con potencial para desarrollar estrategias efectivas en el control de las enfermedades de las plantas (Quevedo et al., 2021; Zhang et al., 2021), mejo rando así la calidad del suelo y las interacciones mi crobianas (Manohar et al., 2020). Se hace necesario aplicar un consorcio de bacterias y hongos capaces de producir compuestos nematicidas eficaces y res petuosos con el medio ambiente. Además, es cru cial la aplicación adecuada de sustancias cuya com posición mejore el antagonismo de los microorga nismos contra nematodos patógenos (Wolfgang et al., 2019). Por tanto, se requiere el desarrollo de nuevas preparaciones biológicas innovadoras, sostenibles y prácticas para garantizar la seguridad alimentaria (Lopes et al., 2024).
Los descubrimientos e investigaciones sobre las interacciones entre los microorganismos y los compuestos producidos con acción nematicida benefician a la agricultura (Ju et al., 2016), ya que suprimen la actividad de los patógenos y mejoran el rendimiento de las plantas (Raza et al., 2020; Vera-Morales et al., 2023). Por ejemplo, las bacterias P. fluorescens y B. firmus, al colonizar la rizosfera, producen metabolitos secundarios que inhiben la incidencia de M. javanica y M. incógnita, respectivamente (Sahebani & Gholamrezaee, 2021; Xiong et al., 2015). Además, los metabolitos fúngicos, como ácidos, alcaloides, terpenos, enzimas y antibióticos tiene la capacidad de descomponer la cutícula y los órganos de los nematodos (Haarith et al., 2020). De manera similar, los péptidos, sideróforos, alcoholes grasos y amidas de ácidos grasos exhiben una actividad similar (Kuo et al., 2020; Naranjo-Morán et al., 2021). Los metabolitos producidos por bacterias y hongos poseen un potencial considerable para el desarrollo de nuevos productos contra los nematodos fitopatógenos (Kumar & Dara, 2021).
El sector agrícola se enfrenta a problemas tales como el cambio climático, la expansión de la población, nuevas plagas y resistencia en las enfermedades (Anderson & Kim, 2018). Esto ha generado que la búsqueda de agentes microbianos y sus metabolitos se extienda hacia otros ecosistemas, con el fin identificar aquellos más resistentes a las condiciones desfavorables (Esikova et al., 2021). Los hongos del ambiente marino han sido reconocidos como una fuente de metabolitos altamente aplicable en la agricultura (Ibrahim et al., 2023). El compuesto sesquiterpenoides de bisabolano aislado de Aspergillus sydowii una cepa fúngica de origen marino ha sido empleado con éxito en el biocontrol de M. incognita (Yang et al., 2023).
5. Desafíos actuales y futuros
Recientemente, se ha enfatizado el empleo de microorganismos, especialmente bacterias y hongos, que han demostrado efectos biocidas potentes para el control de plagas en el campo. Destaca su seguridad, inocuidad, baja residualidad, efectividad y la posibilidad de combinar varios de ellos de manera sinérgica (Jiménez-Ortega et al., 2024). Las investigaciones de los compuestos me tabólicos derivado de los microorganismos ha sido objeto de numerosas investigaciones, enfocadas en sus mecanismos de acción sobre la competencia, antibiosis, parasitismo, promoción del crecimiento de las plantas y resistencia sistémica inducida (Bhat et al., 2023). Procurando mantener no solo la viru lencia y la toxicidad de sus productos metabólicos, sino también de la capacidad para colonizar y per manecer en el ambiente rizosférico debido al estrés producido por factores externos y el cambio climático.
Aunque existen diversos metabolitos empleados por microorganismos para el biocontrol de nema todos, los estudios se han centrado principalmente en aquellos producidos por bacterias (Li & Zhang, 2023). Un breve análisis bibliométrico usando como criterios de búsqueda: TITLE-ABS-KEY: “Nematode” and “Metabolites” and “Microorganisms” permitió evidenciar 252 artículos publicados desde 1974 al 2024. La Figura 2a muestra el mapeo de co-ocurrencia de palabras claves usando VOSviewer.
Las palabras claves más recientes se encuentran en nodos de color amarillo, mientras que las antiguas en color violeta. Las palabras claves anteriores incluyen bacterias, hongos, nematodos, metabolitos y biocontrol lo que indica que la investigación de diferentes compuestos producidos por microorganismos sobre nematodos fitopatógenos ha sido fructífera. Los microorganismos están adquiriendo importancia como posibles agentes de biocontrol en la agricultura moderna, debido a la eliminación gradual de los nematicidas químicos. Además, el resultado de las interacciones tróficas entre microorganismos y nematodos, favorecen a las plantas en su desarrollo, la defensa, la reproducción y la adquisición de nutrientes (Kundu & Vyshali, 2022).
Por otra parte, las palabras claves más recientes son metabolómica, transcriptómica, traducción de señales, mecanismos de defensas, estrés biótico y abiótico y agricultura. Actualmente se emplean diversas técnicas mediante la metagenómica y la metabolómica, con el fin de identificar bacterias, hongos y una gama de biomoléculas con fuertes propiedades inhibidoras del crecimiento de nematodos (Antil et al., 2023; Zhao et al., 2023). No obstante, la ausencia de herramientas, técnicas y estandarización a través de enfoques multiómicos para microbiomas de pequeña escala ha restrin gido el avance y la comprensión de la diversidad completa de las interacciones microbianas (Kelliher et al., 2023).
Figura 2 a) Visualización de mapa de redes en VOSviewer para la co-ocurrencia de las palabras claves de autor durante el periodo comprendido entre 1974 hasta 2024. b) Número de publicaciones de artículos científicos desde 1974 hasta 2024 sobre los metabolitos en el biocontrol de nematodos. Información obtenida de la base de datos Scopus (criterios de búsqueda TITLE-ABS-KEY: “Nematode” and “Metabolites” and “Microorganisms”. c) Bacterias, hongos y compuestos químicos empleados en las investigaciones sobre el biocontrol de nematodos fitopatógenos.
Desde 1974 hasta la actualidad ha aumentado de forma exponencial la producción de artículos científicos publicados con relación a la temática sobre los compuestos de los microorganismos para mitigar nematodos (Figura 2b). El mayor incremento de publicaciones se ve reflejado a partir del 2010, donde los estudios se han enfocado en el descubrimiento, aislamiento y la determinación estructural de metabolitos nematicidas (Li & Zhang, 2023). Entre las bacterias que aparecieron en las palabras claves frecuentaron Bacillus, Pseudomonas, Escherichia coli, Xenorhabdus, Photorhabdus, Streptomyces, Actinobacteria, Rhizobacterium, Serratia. Entre los hongos Fusarium, Candida albicans, Thanatephorus cucumeris, Aspergillus, Sclerotinia sclerotiorum, Trichoderma. Mientras que los compuestos producidos por microorganismos frecuentaron las enzimas, proteínas, cianuro de hidrógeno, acido salicílico, lipopéptido, superóxido dismutasa (Figura 2c). La aplicación de microorga nismos y sus productos metabólicos para controlar las poblaciones de nematodos fitopatógenos en los cultivos de importancia económica es una estrategia segura y ecológica, que ha atraído la atención de muchos científicos en el sector de la protección de cultivos (Ayaz et al., 2023).
6. Conclusiones
Esta revisión se centró en microorganismos (bacterias y hongos) y sus compuestos con potencial para reducir las poblaciones de nematodos fitopatógenos. El control biológico ha demostrado ser una alternativa sostenible y respetuosa con el medio ambiente para mitigar los daños causados por nematodos. Bacterias y hongos son capaces de producir metabolitos y compuestos con propiedades nematicidas, lo que los hace candidatos para su inclusión en planes de manejo agrícola. Además, las interacciones entre bacterias y hongos pueden aumentar la efectividad del control biológico, disminuyendo la incidencia de patógenos. Las interacciones de estos agentes de control biológico activan la producción de compuestos metabólicos capaces de mitigar el desarrollo de huevos y juveniles infectivos de nematodos fitopatógenos.
Aunque el uso de hongos, bacterias y sus compuestos puede generar efectos beneficiosos en la agricultura, es fundamental realizar pruebas a mayor escala en campos reales para demostrar la eficacia de estas alternativas biológicas, en particular en momentos en que las temperaturas son variables debido al cambio climático. Esto proporcionaría nuevas evidencias que satisfagan las necesidades de los agricultores. Dada la importancia económica de los nematodos patógenos, es crucial continuar identificando y desarrollando nuevas tecnologías para innovar en el sector agrícola.
