SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.15 número1Efecto genotóxico de ranitidina sobre el ADN de eritrocitos policromáticos de Rattus novergicus cepa HoltzmanDiagnóstico Situacional de los Comités Institucionales de Ética en Investigación de la Seguridad Social en Perú índice de autoresíndice de materiabúsqueda de artículos
Home Pagelista alfabética de revistas  

Servicios Personalizados

Revista

Articulo

Indicadores

  • No hay articulos citadosCitado por SciELO

Links relacionados

  • No hay articulos similaresSimilares en SciELO

Compartir


Revista del Cuerpo Médico Hospital Nacional Almanzor Aguinaga Asenjo

versión impresa ISSN 2225-5109versión On-line ISSN 2227-4731

Rev. Cuerpo Med. HNAAA vol.15 no.1 Chiclayo ene./mar. 2022  Epub 31-Mar-2022

http://dx.doi.org/10.35434/rcmhnaaa.2022.151.965 

Artículo Original

Factores asociados a la colonización rectal por Enterobacteriaceae productoras de betalactamasas de espectro extendido en pacientes de consulta externa de un hospital al norte del Perú

Factors associated with rectal colonization by extended-spectrum beta-lactamase-producing Enterobacteriaceae in outpatients in a hospital in northern Peru

Sergio Luis Aguilar-Martínez1  , Licenciado en biología
http://orcid.org/0000-0002-0508-3373

Danny Omar Suclupe-Campos1  , Licenciado en biología
http://orcid.org/0000-0003-4930-3689

Génesis Masiel Guevara-Vásquez2  3  , Licenciado en estadística
http://orcid.org/0000-0003-0329-3825

Virgilio E. Failoc-Rojas4  , Médico Cirujano
http://orcid.org/0000-0003-2992-9342

Franklin Rómulo Aguilar-Gamboa5  , Licenciado en biología
http://orcid.org/0000-0003-1943-5613

1 Laboratorio de Microbiología. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo, Lambayeque, Perú.

2 Dirección de investigación, Hospital Regional Lambayeque, Chiclayo, Perú

3 Evidence-Based Health Care South America: A Joanna Briggs Institute Affiliated Group. Universidad Norbert Wiener. Lima, Perú.

4 Universidad San Ignacio de Loyola, Lima, Perú.

5 Laboratorio de Inmunología y Virología. Hospital Regional de Lambayeque. Grupo de investigación en Inmunología y Virología del Norte, Lambayeque, Perú.

RESUMEN

Introducción:

Las Enterobacteriaceae productoras de betalactamasas de espectro extendido están presentes en las heces de los individuos de la comunidad. En Perú, la automedicación, el tipo de alimentación, condiciones sanitarias podrían asociarse a esta colonización.

Objetivo:

determinar la frecuencia de colonización rectal por EP-BLEE en pacientes de consulta externa del Hospital Regional Lambayeque, así como los factores asociados a la misma, durante los meses de julio 2018 a febrero 2019.

Material y método:

331 pacientes participantes fueron entrevistados, de los cuales se obtuvieron tres muestras seriadas de heces recién emitidas. Las muestras fueron cultivadas en agar McConkey. Las EP-BLEE se confirmaron con la prueba de disco combinado (método americano).

Resultados:

el 85,8 % de los pacientes estuvieron colonizados por EP-BLEE, siendo Escherichia coli el aislamiento más frecuente (87,7 %). El análisis bivariado asoció el consumo de carne de cerdo (RP=1,15 IC 95%: 1,07 1,24), caprino (RP=1,18, IC 95%: 1,10 1,25) y el consumo de ensaladas frecuentemente (RP=1,15, IC 95 %: 1,05 1,28) con una mayor probabilidad de ser portador rectal de EP-BLEE. La automedicación presentó valores cercanos al límite de validez (p=0,051, RP 1,12, IC 95% 0,98 1,26).

Conclusiones:

Consumir carne de cerdo, caprino y ensaladas aumentan la probabilidad de ser portador de EP-BLEE, mientras que la automedicación podría estar asociada, por lo que es necesario seguir investigando, ya que se desconocen las razones de este hallazgo en pacientes de la comunidad.

Palabras clave: Factores de riesgo; Portador Sano; Beta-lactamasas; Enterobacteriaceae; Población; Perú

ABSTRACT

Background:

Extended-spectrum beta-lactamase-producing Enterobacteriaceae (EP-BLEE) are present in the feces of individuals in the community. In Peru, self-medication, type of diet and sanitary conditions could be associated with this colonization.

Objective:

to determine the frequency of rectal colonization by EP-BLEE in outpatients of the “Hospital Regional Lambayeque”, as well as the factors associated with it, during the months of July 2018 to February 2019.

Material and method:

331 participating patients were interviewed, and three serial samples of freshly emitted stool were obtained from them. The samples were cultured on McConkey agar. EP-BLEE were confirmed with the combined disc test (American method).

Results:

85.8% of patients were colonized by EP-BLEE, and Escherichia coli was the most frequent isolate (87.7%). Bivariate analysis associated the consumption of pork (RP=1.15, 95% CI: 1.07 1.24), goat (RP=1.18, 95% CI: 1.10 1.25) and frequent consumption of salads (RP=1.15, 95% CI: 1.05 1.28) with a higher probability of being a rectal carrier of EP-BLEE. Self-medication presented values close to the limit of validity (p=0.051, RP 1.12, 95% CI 0.98 1.26).

Conclusions:

Consuming pork, goat meat and salads increase the probability of being a carrier of EP-BLEE, while self-medication could be associated, so further research is needed, since the reasons for this finding are unknown.

Keywords: Carrier State; Risk Factors; Beta-lactamases; Enterobacteriaceae; Population; Peru

INTRODUCCIÓN

La colonización rectal por bacterias multirresistentes es un evento común reportado en las infecciones asociadas a la atención de salud (IAAS) 1,2, que en los últimos años se ha incrementado en el ámbito comunitario 3. Estudios recientes revelan altas tasas de colonización rectal producida por bacterias de la familia Enterobacteriaceae, especialmente aquellas que producen betalactamasas de espectro extendido (EP-BLEE). La presencia de EPBLEE procedente de diversas fuentes extra hospitalarias, como mascotas 4,5, alimentos 6, aves de corral 7, ganado 8, aguas residuales 9; incluso seres humanos, podrían jugar un papel importante en la epidemiología de las infecciones comunitarias 10.

En el Perú, en 2012 se reportó 64,2 % de colonización rectal en muestras fecales de niños de la comunidad 11. Algunos autores indican que los viajes a países o lugares endémicos con altas tasas de prevalencia de EP-BLEE y el contacto de un humano que presenta colonización por EP-BLEE con un humano sano representan un factor clave en la difusión de estas bacterias 3. De la misma manera, existen factores de riesgo como el uso prolongado de antibióticos, hospitalización prolongada, comorbilidad, cirugía reciente, cateterización, uso de dispositivos médicos invasivos, ser mayor de 65 años entre otros 1,2,10,12,13, y aunque estos últimos representan factores más relacionados al ámbito hospitalario, queda claro la necesidad de conocer la realidad epidemiológica de cada lugar.

El estado portador desempeña un papel importante en la epidemiología y la diseminación de microorganismos. En la actualidad, su frecuencia en el ámbito comunitario plantea un nuevo desafío para los clínicos, debido al incremento de los aislamientos de bacterias multirresistentes. Por ello, en 2014 la Organización Mundial de la Salud (OMS) elaboró el primer informe de resistencia antimicrobiana, en el que destaca el impacto y la necesidad de investigación de bacterias como Staphylococcus aureus, Neisseria gonorrhoeae y Enterobacteriaceae14. En este sentido, en Lambayeque, Perú, se ha reportado un 61 % de colonización rectal producida por EP-BLEE en muestras fecales de humanos y animales 15, con tasas de resistencia mayores del 50 % para cefalosporinas de primera a tercera generación 16. El descubrimiento de la circulación de estos microorganismos, así como su elevada frecuencia revelan la importancia de conocer los factores asociados a este evento en pacientes de la comunidad.

Las bacterias resistentes pueden transmitirse de persona a persona, a través del agua, de los alimentos, los animales de crianza, mascotas, etc., lo que conlleva un riesgo no sólo a nivel individual sino poblacional 17,18. Por ello, el presente estudio tuvo como objetivo aislar e identificar las EP-BLEE de muestras fecales, determinar su frecuencia y factores asociados a la colonización rectal en pacientes atendidos de consulta externa del Hospital Regional Lambayeque (HRL) durante los meses de julio 2018 a febrero 2019.

MATERIAL Y MÉTODO

Diseño del estudio

Se realizó un estudio observacional, transversal analítico para determinar los factores asociados a la colonización rectal en pacientes del HRL. El estudio se desarrolló en el laboratorio de microbiología del HRL durante los meses de julio 2018 a febrero 2019.

Población y muestra

La población estuvo conformada por pacientes mayores de 18 años que acudían a consultorio externo de Medicina Interna e Infectología del HRL, se invitó a todos los participantes de manera consecutiva al culminar las atenciones médicas. Aquellos que remitieron tres muestras seriadas al servicio de microbiología del HRL fueron incluidos. Se incluyeron aquellos que acudían a dichos consultorios, y se excluyeron del estudio a los participantes que habían estado hospitalizados recientemente (al menos los últimos tres meses), que acudían por gastroenteritis, diarreas infecciosas y que no procedan de otras regiones fuera de la región Lambayeque; quedando con pacientes que en consultorio se les pedía un examen coproparasitológico seriado por rutina y/o evaluación ocupacional. La muestra incluyó un total de 331 participantes. Todos los participantes fueron entrevistados, es decir fueron seleccionados mediante muestreo no probabilístico consecutivo, utilizando un cuestionario estandarizado aprobado por el comité de ética del mismo hospital.

Procedimientos de estudio

Se obtuvieron tres muestras seriadas de heces recientemente emitidas por cada participante recogidas en un frasco estéril de boca ancha. Luego de su examen directo en solución salina estéril y con lugol en búsqueda de parásitos, las muestras se cultivaron en placas de agar McConkey suplementado con cefotaxima 40 mg/L y se incubaron a 37 °C durante 24 a 48 horas. Se utilizaron pruebas bioquímicas convencionales para identificar colonias sospechosas con Enterobacteriaceae.

La producción de BLEE por las enterobacterias aisladas de las muestras fecales se confirmó por la prueba de disco combinado para la detección de BLEE (método americano) del Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI) de los Estados Unidos, utilizando agar Mueller Hinton. La prueba siguió las recomendaciones del documento M100: Performance Standards for Antimicrobial Susceptibility Testing, 28° edición (2018) 19, que emplea discos de ceftazidima (CAZ) de 30 μg, ceftazidima/ácido clavulánico (CAZ/CAZ-CLA) de 30/10 μg, cefotaxima (CTX) de 30 μg, cefotaxima/ácido clavulánico (CTX/CXT-CLA) de 30/10 μg. Una diferencia mayor o igual a 5 mm en los halos de inhibición entre los discos de CAZ-CLA y CAZ solo o CXT-CLA y CTX, se interpretó como un resultado positivo para la producción de BLEE en los aislamientos de la familia Enterobacteriaceae. Klebsiella pneumoniae ATCC 700603 y Escherichia coli ATCC 25922 fueron las cepas estándar utilizadas como controles positivos y negativos, respectivamente.

Adicionalmente, se elaboró un cuestionario de recolección de datos sociodemográficos (sexo, residencia, consumo de agua, cercanía a fuente de agua (el domicilio estaba confluyente a un reservorio de agua a 200 metros de distancia), ocupación, tipo de vivienda y si contaba con los servicios básicos de vivienda), consumo de antibióticos previos en los últimos tres meses, antecedentes de hospitalización previa en el último año, variables laboratoriales acorde al resultado del cultivo.

Análisis estadístico

El análisis estadístico fue realizado en el programa STATA v.16.1 (StataCorp LP, College Station, TX, USA). El análisis descriptivo de las variables sociodemográficas y de las variables laboratoriales se presentó en medidas de tendencia central y frecuencias respectivamente. La prueba de Chi cuadrado (x²) se utilizó para explorar la asociación entre las características de los participantes y el hecho de ser portadores rectales de EP-BLEE. Para medir la asociación determinada por razones de prevalencia, se consideró un valor p significativo de menos del 5 % con un intervalo de confianza del 95 %. Las variables que se analizaron fueron: Género, ocupación, zona de residencia, tipo de vivienda, servicios básicos, agua, desagüe, recolección de basura, consumo de agua potable y cercanía a fuente de agua.

Consideraciones éticas

El proyecto del presente trabajo fue aprobado previamente por el comité de ética del Hospital Regional Lambayeque con código 0924-046-16 CEI. Se obtuvo un consentimiento informado de los participantes del presente estudio, además la participación fue voluntaria, pudiendo retirarse en cualquier momento del estudio. Se crearon códigos para mantener el anonimato de las personas.

RESULTADOS

La mediana de edad de los 331 pacientes atendidos por consulta externa fue 22 años (con rango intercuartílico de 4 - 66). Las características sociodemográficas que más predominaron fueron ser ama de casa (34,7 %) y habitar en zona urbana (79,5 %). En cuanto al acceso y tipo de vivienda, el 50 % de los participantes contó con viviendas de material noble en su construcción y el 94 % tuvo acceso a los servicios básicos, sin embargo, el 50,2 % no contaba con el servicio de recolección de basura. El análisis bivariado no encontró asociación entre las características sociodemográficas estudiadas y la colonización rectal por EP-BLEE. Los resultados de las demás variables se muestran en la Tabla 1.

Tabla 1 Factores asociados a la colonización rectal por EP-BLEE en pacientes de consulta externa del HRL, según características sociodemográficas. 

Variable N % Portador/ Total (%) p-valor RP [IC 95 %]
Edad* 22 [4 66]
Género
Masculino 125 37,8 110/125 (88,0) 0,372 1,04 [0,95 1,14]
Femenino 206 62,2 174/206 (84,5) Ref.
Ocupación
Agricultor 18 5,4 17/18 (94,4) 0,326 Ref.
Ama de casa 115 34,7 99/115 (86,1) 0,91 [0,80 1,04]
Estudiante 102 30,8 88/102 (86,3) 0,91 [0,80 1,05]
Obrero 19 5,7 18/19 (94,7) 1,00 [0,86 1,17]
Ganadero 5 1,5 5/5 (100,0) 1,06 [0,94 1,18]
Otro 72 21,8 57/72 (79,2) 0,84 [0,71 0,99]
Zona de residencia
Urbano 263 79,5 222/263 (84,4) 0,154 0,93 [0,85 1,01]
Rural 68 20,5 62/68 (91,2) Ref.
Tipo de vivienda
Material noble 165 49,8 143/165 (86,7) 0,653 1,02 [0,93 1,11].
Adobe 166 50,2 141/166 (84,94) Ref.
Servicios básicos
No 20 6,0 19/20 (95,0) 0,224 1,11 [1,00 1,25]
Si 311 94,0 265/311 (85,2) Ref.
Agua
No 21 6,3 20/21 (95,2) 0,200 1,12 [1,01 1,24]
Si 310 93,7 264/310 (85,2) Ref.
Desagüe
No 74 22,4 66/74 (89,2) 0,343 1,05 [0,96 1,16]
Si 257 77,6 218/257 (84,8) Ref.
Recolección de basura
No 166 50,2 143/166 (86,1) 0,857 1,01 [0,92 1,10]
Si 165 49,9 141/165 (85,5) Ref.
Consumo de agua
No Potable 16 4,8 15/16 (93,8) 0,350 1,10 [0,96 1,26]
Potable 315 95,2 269/315 (85,4) Ref.
Cercanía a fuente de agua
Dren 51 15,4 43/51 (84,3) 0,417 Ref.
Río 15 4,5 11/15 (73,3) 0,87 [0,63 1,21]
Acequia 76 23,0 68/76 (89,5) 1,06 [0,92 1,22]
Ninguno 189 57,1 162/189 (85,7) 1,02 [0,89 1,16]

*Mediana [Rango intercuartílico]. Ref: Referencia. Fuente: Registros de laboratorio de microbiología del HRL, fuente propia

El estado portador de EP-BLEE entre los pacientes participantes fue de 284 (85,8 %), de los cuales Escherichia coli fue el microorganismo más aislado en un 87,7%, seguido por Klebsiella pneumoniae con el 11,6 % (Tabla 2).

Tabla 2 Portadores rectales de EP-BLEE en pacientes de consulta externa del HRL (julio 2018 - febrero 2019). 

Variable N %
Colonización (UFC/mL)
Negativo 47 14,2
50 000 - 100 000 166 50,2
≥ 100 000 118 35,6
Portador
No 47 14,2
Si 284 85,8
Microorganismo aislado
E. coli 249 87,7
K. pneumoniae 33 11,6
E. Coli + K. pneumoniae 2 0,7
Negativo 47 14,2

Fuente: Registros del laboratorio de microbiología del HRL, fuente propia.

La mediana de tratamiento reciente con algún tipo de antibiótico fue de 7 días (rango intercuartílico de 7 a 10 días). Un 77 % de los participantes refieren auto medicarse; el 75,2 % no tuvo hospitalización previa y el 45,6 % tuvo presencia de parásitos, siendo Blastocystis hominis el más frecuente (24,2 %). Ninguna característica clínica antes mencionada se asoció con la colonización rectal por EP-BLEE, sin embargo la automedicación presentó valores cercanos al límite de validez estadística para considerarse factor asociado (RP 1,12, IC 95% 0,98 1,26, p=0,051). El análisis de otras variables se muestra en la Tabla 3.

Tabla 3 Factores asociados a la colonización rectal por EP-BLEE en pacientes de consulta externa del HRL, según características clínicas. 

Variable N % Portador/Total (%) p-valor RP (IC 95 %)
Uso de antibiótico previo
No 274 82,8 234/ 274 (85,4) 0,648 Ref.
Si 57 17,2 50/ 57 (87,7) 1,03 [0,92 1,15]
Tipo de antibiótico previo 0,339
Cefalosporina 20 6,0 18/20 (90,0) Ref.
Quinolonas 10 3,0 9/10 (90,0) 1,00 [0,78 1,29]
Penicilinas 17 5,1 16/17 (94,1) 1,04 [0,87 1,26]
Aminoglucósidos 4 1,2 2/4 (50,0) 0,56 [0,21 1,50]
Sulfamidas 6 1,8 5/6 (83,3) 0,93 [0,63 1,36]
Ninguno 274 82,8 234/274 (85,4) 0,95 [0,81 1,11]
Días de tratamiento* 7 [7 -10] 0,712
Hospitalización previa
No 249 75,2 212/249 (85,1) 0,549 Ref.
Si 82 24,8 72/82 (87,8) 1,03[0,94 1,14]
Automedicación
No 76 23,0 60/76 (79,0) 0,051 Ref.
Si 255 77,0 224/255 (87,8) 1,12 [0,98 1,26]
Presencia de parásitos
No 180 54,4 152/180 (84,4) 0,440 Ref.
Si 151 45,6 132/151 (87,4) 1,04 [0,95 1,13]
Blastocystis hominis
No 251 75,8 216/251 (86,1) 0,814 Ref.
Si 80 24,2 68/80 (85,0) 0,99 [0,18 1,10]
Entamoeba coli
No 288 87,0 249/288 (86,5) 0,375 Ref.
Si 43 13,0 35/43 (81,4) 0,94 [0,81 1,09]
Giardia lamblia
No 308 93,0 262/308 (85,1) 0,161 Ref.
Si 23 7,0 22/23 (95,7) 1,12 [1,02 - 1,24]
Endolimax nana
No 287 86,7 246/287 (85,7) 0,909 Ref.
Si 44 13,3 38/44 (86,4) 1,01 [0,89 - 1,14]
Chilomastix mesnili
No 311 94,0 268/311 (86,2) 0,443 Ref.
Si 20 6,0 16/20 (80) 0,93 [0,74 - 1,16]
Iodamoeba butschlii
No 322 97,3 277/322 (86,0) 0,484 Ref.
Si 9 2,7 7/9 (77,8) 0,91 [0,64 - 1,29]
Entamoeba histolytica
No 325 98,2 279/325 (85,9) 0,861 Ref.
Si 6 1,8 5/6 (83,3) 0,97 [0,68 - 1,40]

*Mediana [Rango intercuartílico]; Fuente: Registros de laboratorio de microbiología del HRL, fuente propia.

En cuanto a las características de alimentación y tenencia de mascotas, se encontró que el 90,9 % de participantes consume carne, siendo la carne de tipo avícola la más consumida (80,4%), seguido de las carnes tipo acuícola y vacuno con un 53,5 y 52 % respectivamente. El 52,3 % de pacientes tiene un perro como mascota y el 32,3 % cría aves de corral dentro de su vivienda. El análisis bivariado asoció el consumo de carne de cerdo (RP=1,15 IC 95%: 1,07 1,24), caprino (RP=1,18, IC 95%: 1,10 1,25) y el consumo de ensaladas frecuentemente (RP=1,15, IC 95 %: 1,05 1,28) con una mayor probabilidad de ser portador rectal de EP-BLEE. Los resultados de las demás variables se muestran en la Tabla 4.

Tabla 4 Factores asociados a la colonización rectal por EP-BLEE en pacientes de consulta externa del HRL, según características de alimentación y tenencia de mascotas. 

Variable N % Portador/ Total (%) p-valor RP (IC 95%)
Consumo de carne
No 30 9,1 23/30 (76,7) 0,133 Ref.
Si 301 90,9 261/301 (86,7) 1,13 [0,92 1,38]
Vacuno
No 159 48,0 133/159 (83,7) 0,281 Ref.
Si 172 52,0 151/172 (87,8) 1,05 [0,96 1,15]
Porcino
No 249 75,2 206/249 (82,7) 0,005 Ref.
Si 82 24,8 78/82 (95,1) 1,15 [1,07 a 1,24]
Caprino
No 278 84,0 232/278 (83,5) 0,005 Ref.
Si 53 16,0 52/53 (98,1) 1,18 [1,10 - 1,25]
Avícola
No 65 19,6 54/65 (83,1) 0,483 Ref.
Si 266 80,4 230/266 (86,5) 1,04 [0,92 1,17]
Acuícola
No 154 46,5 131/154 (85,1) 0,721 Ref.
Si 177 53,5 153/177 (86,4) 1,02 [0,93 1,11]
Consumo de ensaladas
Nunca 95 28,7 80/95 (84,2) Ref.
Ocasionalmente 193 58,3 162/193 (83,9) 0,953 1,00 [0,99 - 1,11]
Frecuentemente 43 13,0 42/43 (97,7) 0,022 1,15 [1,05 - 1,28]
Tiene Mascotas
No 118 35,6 99/118 (83,9) 0,461 Ref.
Si 213 64,4 185/213 (86,9) 1,04 [0,94 1,14]
Perro
No 158 47,7 136/158 (86,1) 0,891 Ref.
Si 173 52,3 148/173 (85,6) 0,99 [0,91 1,08]
Gato
No 253 76,4 216/253 (85,4) 0,690 Ref.
Si 78 23,6 68/78 (87,2) 1,02 [0,92 1,13]
Número de mascota* 2 [1 2] 0,149
Animales de crianza
No 178 53,8 151/178 (84,8) 0,586 Ref.
Si 153 46,2 133/153 (86,9) 1,02 [0,94 1,12]
Ave de corral
No 224 67,7 193/224 (86,2) 0,786 Ref.
Si 107 32,3 91/107 (85,1) 0,99 [0,90 1,09]
Porcinos
No 321 97,0 275/321 (85,7) 0,699 Ref.
Si 10 3,0 9/10 (90,0) 1,05 [0,85 1,30]
Cobayos
No 259 78,3 222/259 (85,71) 0,932 Ref.
Si 72 21,8 62/72 (86,1) 1,00 [0,90 1,11]

* Mediana [Rango intercuartílico]. Fuente: Registros del laboratorio de microbiología del HRL, fuente propia.

DISCUSIÓN

En la presente investigación, ninguno de los factores sociodemográficos, de vivienda, crianza de animales y mascotas se asociaron con el estado portador rectal de EP-BLEE en pacientes de consulta externa del HRL. Estos hallazgos coinciden con lo reportado por Luvsansharav et al 20, quienes no encontraron asociación entre los factores edad, género, nivel de educación, hábitos de comida, condiciones de suministro de agua, posesión de animales y ser portador rectal de EP-BLEE en pacientes ambulatorios tailandeses. De igual manera Wielders et al 8 no identifican la crianza de aves de corral como un factor de riesgo para ser portador de EP-BLEE. Es importante mencionar que las características mencionadas anteriormente son intrínsecas del huésped, y puede no jugar un rol importante en la colonización por bacterias multirresistentes. Sin embargo, nuestros hallazgos difieren de otros estudios 7,21-23, que consideran al contacto cercano y ocupacional con aves de corral, cerdos, perros, caballos, aves silvestres como factores de riesgo asociados a la colonización humana con EP-BLEE a nivel comunitario, pues estos animales son reconocidos como reservorios principales de este tipo de bacterias. Así mismo, la razón por la que el presente estudio no encontró asociación con el contacto cercano y ocupacional de animales, puede deberse a que la principal actividad económica en la región Lambayeque es la agricultura, por lo que las ocupaciones de los individuos en la comunidad podrían repercutir sobre el grado de exposición.

El consumo de alimentos de origen animal, también ha sido considerado factor de riesgo asociado a la colonización rectal de EP-BLEE en la comunidad, debido al uso excesivo e incontrolado de diversos antibióticos en la producción pecuaria. Cabe resaltar que dichos antimicrobianos no sólo se utilizan con fines terapéuticos, sino que también se usan como profilácticos e incluso mezclados con los alimentos para que actúen como promotores del crecimiento y engorde, lo cual provoca cambios drásticos en la flora gastrointestinal de los animales, logrando así la selección de microorganismos resistentes por diferentes vías de transmisión, especialmente a través de la cadena alimentaria, pueden llegar al humano 24.

La tendencia al abuso de antibióticos ha permitido la selección de bacterias multirresistentes creando un problema mundial, pues muchos de los antibióticos utilizados en el ámbito veterinario también son utilizados en humanos (quinolonas, cefalosporinas de tercera generación y carbapenémicos), disminuyendo su efectividad para tratar infecciones comunitarias como IAAS, ya que estas cepas adquieren la capacidad de insertar material genético a través de plásmidos, transposones o integrones, amplificando así la resistencia a determinados grupos o clases de antibióticos 25.

En la presente investigación el análisis bivariado encontró asociación entre consumir carne de cerdo y caprino con el aumento del riesgo de ser portador rectal de EP-BLEE en 1,15 (RP=1,15 IC 95%: 1,07 1,24) y 1,18 (RP=1,18, IC 95%: 1,10 1,25) veces respectivamente (Tabla 3). Estos resultados coinciden con los de Leistner et al 26, quienes asocian consumir carne de cerdo (≥ 3 veces por semana) con el estado portador rectal humano de EP-BLEE, y Gundran et al 27, que reportan 57,41 % de prevalencia de EP-BLEE en granjas porcinas, lo que sugiere claramente que la excreción fecal de los cerdos contamina el ambiente con este fenotipo de resistencia bacteriana. Esto se puede deber a la regular tasa de colonización de EP-BLEE en este grupo de animales. No obstante, se necesitan más estudios al respecto, ya que se desconoce qué factores motivan la colonización bacteriana heterogénea en distintos animales de crianza en la región de Lambayeque, Perú.

Existen reportes de que animales de compañía o mascotas son reservorios de enterobacterias productoras de betalactamasas de tipo BLEE y AmpC. Así, un estudio en Perú encontró que el 65.4 % de perros era portador de EP-BLEE % 15. En Turquía, un 22,2 % de estas mascotas son portadores rectales de los fenotipos BLEE/ AmpC 28, y en Reino Unido un informe indica que la población canina es portadora rectal del fenotipo BLEE y AmpC en un 1.9 % y 7.1 % respectivamente 29. El riesgo asociado con la transferencia de este tipo de bacterias desde las mascotas a los humanos y viceversa representa una gran preocupación en la salud pública, pues el desprendimiento de materia fecal es altamente dinámico a lo largo del tiempo. Bajo este contexto, un estudio realizado en trabajadores y estudiantes de un hospital veterinario encontró que la prevalencia de portadores rectales de E. coli BLEE fue 5,95 %, indicando que individuos que trabajan en estos ambientes son portadores potenciales y con riesgo de transmisión de este tipo de bacterias durante una o varias semanas en la comunidad 30.

El análisis bivariado asoció el consumo de ensaladas frecuentemente (RP=1,15, IC 95 %: 1.05 1,28) con una mayor probabilidad de ser portador rectal de EP-BLEE. El agua de riego es no potable y representa una fuente importante de contaminación de productos frescos con microorganismos no deseados, asimismo los productos frescos contaminados pueden transferir bacterias resistentes al consumidor, especialmente cuando se consumen crudos 15. Por su parte, en las regiones agrícolas donde el agua es escasa, el uso de aguas residuales recuperadas son empleadas para el riego de productos frescos, convirtiéndose en una práctica muy común y principal fuente de contaminación de estos vegetales, pues en muchos casos, diversas partes comestibles de las plantas son contaminadas con EP-BLEE y a través de su consumo crudo, representan un vector directo ideal de microorganismos no solo patógenos, sino también microorganismos resistentes a los antibióticos para el consumidor 31.

En la presente investigación, el estado portador rectal de EP-BLEE fue de 85,8 %; siendo E. coli la enterobacteria predominante (87,7%), seguida por K. pneumoniae (11,6 %). Estos resultados coinciden con lo reportado en otros estudios, donde las tasas de colonización rectal de EP-BLEE en pacientes ambulatorios son altas y E. coli es la especie aislada más predominante (15,32. Esta frecuencia alta de aislamiento, podría ser consecuencia de las condiciones sanitarias en que viven los pacientes, debido a que el 45,6 % presentó algún tipo de parasitosis (Tabla 3).

El estado portador rectal de EP-BLEE en nuestro estudio (284 pacientes, 85,8%) difiere de otros informes 3,30,33,34, donde se observó frecuencias de aislamiento de EP-BLEE que oscilan del 5 al 34,3 %. Estas diferencias pueden deberse a características geográficas, socioeconómicas, sanitarias, muy distintas de las encontradas en Perú, así como a la metodología empleada para el aislamiento primario de EP-BLEE en la población objetivo. Es importante precisar las limitaciones del estudio, ya que el tamaño de muestra obtenido no fue diseñado para probar asociaciones y sobre todo extrapolarlas a la población, ni existe un procedimiento de selección muestral. Por este motivo, no hay forma de tener control sobre el riesgo de sesgo de selección. Por último, también se debe considerar que la cantidad de veces que se le solicitó la muestra de heces a cada participante fue menor en los estudios que se citan anteriormente.

El 77 % de los participantes presentaron comportamiento de automedicación, lo que podría aumentar la posibilidad de seleccionar EP-BLEE (Tabla 3). Respecto a ello, diversas investigaciones informan que la dispensación de antibióticos en América Latina es a menudo sin prescripción médica. En este sentido, informes en Perú indican que el 53,4 % de usuarios de boticas/farmacias que compraron antimicrobianos lo hicieron sin receta médica, siendo esta actividad más frecuente en regiones de la sierra y selva del país, así como por los usuarios de farmacias y menos frecuente en personas que están aseguradas por el sistema de salud y quienes compraron para su cónyuge o hijo 35. Con respecto a los medicamentos adquiridos bajo esta modalidad, la amoxicilina y trimetoprim sulfametoxazol son los más requeridos en Perú 36. La tendencia al uso irracional e inadecuado de los antibióticos puede motivar a la aparición de diferentes fenotipos de resistencia bacteriana. Las intervenciones sanitarias deben considerar este aspecto, así mismo, se sugiere realizar estudios específicos de cohortes entre la actividad de automedicación y la presencia de portadores asintomáticos de EP-BLEE.

Se observa un elevado nivel de colonización rectal por EP-BLEE en la población estudiada. El consumo de carne de cerdo, caprino y ensaladas frecuentemente, aumentan la probabilidad de ser portador rectal de EP-BLEE, mientras que la automedicación presentó valores cercanos al límite de validez, por lo cual no debería descartarse del todo como factor asociado. Las razones que motivan este hallazgo, aún se desconocen y requieren de mayor investigación.

REFERENCIAS

1. Kömürcü B, Tükenmez Tigen E, Toptas T, Firatli Tuglular T, Korten V. Rectal colonization with multidrug-resistant gram-negative bacteria in patients with hematological malignancies: a prospective study. Expert Rev Hematol. 2020;13(8):923-7. doi:10.1080/17474086.2020.1787145 [ Links ]

2. Denkel LA, Maechler F, Schwab F, Kola A, Weber A, Gastmeier P, et al. Infections caused by extended-spectrum ß-lactamase-producing Enterobacterales after rectal colonization with ESBL-producing Escherichia coli or Klebsiella pneumoniae. Clin Microbiol Infect. 2020;26(8):1046-51. doi: 10.1016/j.cmi.2019.11.025| [ Links ]

3. Otter JA, Natale A, Batra R, Tosas Auguet O, Dyakova E, Goldenberg SD, et al. Individualand community-level risk factors for ESBL Enterobacteriaceae colonization identified by universal admission screening in London. Clin Microbiol Infect. 2019;25(10):1259-65. doi: 10.1016/j.cmi.2019.02.026 [ Links ]

4. Vega-Manriquez XD, Ubiarco-López A, Verdugo-Rodríguez A, Hernández-Chiñas U, Navarro-Ocaña A, Ahumada-Cota RE, et al. Pet dogs potential transmitters of pathogenic Escherichia coli with resistance to antimicrobials. Arch Microbiol. 2020;202(5):1173-9. doi:10.1007/s00203-020-01828-9 [ Links ]

5. van den Bunt G, Fluit AC, Spaninks MP, Timmerman AJ, Geurts Y, Kant A, et al. Faecal carriage, risk factors, acquisition and persistence of ESBL-producing Enterobacteriaceae in dogs and cats and co-carriage with humans belonging to the same household. J Antimicrob Chemother. 2020;75(2):342-50. doi:10.1093/jac/dkz462 [ Links ]

6. Rodríguez-Revuelta MJ, López-Cerero L, Serrano L, Luna-Lagares S, Pascual A, Rodríguez-Baño J. Incidence and Risk Factors for Acquisition of Extended-Spectrum ß-Lactamase-Producing Enterobacteriaceae in Newborns in Seville, Spain: A Prospective Cohort Study. Int J Antimicrob Agents. 2018;52(6):835-41. doi: 10.1016/j.ijantimicag.2018.09.007 [ Links ]

7. Büdel T, Kuenzli E, Campos-Madueno EI, Mohammed AH, Hassan NK, Zinsstag J, et al. On the island of Zanzibar people in the community are frequently colonized with the same MDR Enterobacterales found in poultry and retailed chicken meat. J Antimicrob Chemother. 2020;75(9):2432-41. doi:10.1093/jac/dkaa198 [ Links ]

8. Wielders CCH, van Hoek AHAM, Hengeveld PD, Veenman C, Dierikx CM, Zomer TP, et al. Extended-spectrum ß-lactamaseand pAmpC-producing Enterobacteriaceae among the general population in a livestock-dense area. Clin Microbiol Infect. 2017;23(2):120.e1-120.e8. doi:10.1016/j.cmi.2016.10.013 [ Links ]

9. Zagui GS, de Andrade LN, Moreira NC, Silva TV, Machado GP, da Costa Darini AL, et al. Gram-negative bacteria carrying ß-lactamase encoding genes in hospital and urban wastewater in Brazil. Environ Monit Assess. 2020;192(6):376. Disponible en: doi:10.1007/s10661-020-08319-w [ Links ]

10. van den Bunt G, van Pelt W, Hidalgo L, Scharringa J, de Greeff SC, Schürch AC, et al. Prevalence, risk factors and genetic characterisation of extended-spectrum beta-lactamase and carbapenemase-producing Enterobacteriaceae (ESBL-E and CPE): a community-based cross-sectional study, the Netherlands, 2014 to 2016. Eurosurveillance. 2019;24(41). doi:10.2807%2F1560-7917.ES.2019.24.41.1800594 [ Links ]

11. Colquechagua Aliaga F, Sevilla Andrade C, Gonzales Escalante E. Enterobacterias productoras de Betalactamasas de espectro extendido en muestras fecales en el Instituto Nacional de Salud del Niño, Perú. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2015;32(1):26. doi:10.17843/rpmesp.2015.321.1571 [ Links ]

12. Flokas ME, Alevizakos M, Shehadeh F, Andreatos N, Mylonakis E. Extended-spectrum ß-lactamase-producing Enterobacteriaceae colonisation in long-term care facilities: a systematic review and meta-analysis. Int J Antimicrob Agents. 2017;50(5):649-56. doi:10.1016/j.ijantimicag.2017.08.003 [ Links ]

13. Madueño A, González García J, Ramos MJ, Pedroso Y, Díaz Z, Oteo J, et al. Risk factors associated with carbapenemase-producing Klebsiella pneumoniae fecal carriage: A case-control study in a Spanish tertiary care hospital. Am J Infect Control. 2017;45(1):77-9. doi:10.1016/j.ajic.2016.06.024 [ Links ]

14. World Health Organization. Antimicrobial resistance global report on surveillance: 2014 summary [Internet]. Ginebra: World Health Organization; 2014 [Citado el 28 de marzo del 2022]. Disponible en: https://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/112647/WHO_HSE_PED_AIP_2014.2_eng.pdf [ Links ]

15. Aguilar-Gamboa FR, Santamaría-Veliz O, Vargas Machuca-Acevedo NE, Silva-Díaz H. Enterobacterias productoras de betalactamasas de espectro extendido en muestras fecales de humanos y mascotas. Chiclayo, Perú. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2016;33(2):375. doi:10.17843/rpmesp.2016.332.2201 [ Links ]

16. Sosa-Campos JM, Sosa-Flores JL, Ferrari-Maurtua JB, Chapoñan-Mendoza JF, Sandoval-Torres G. Resistencia antibiótica de bacterias aisladas en hemocultivos y urocultivos en niños hospitalizados. Hospital Nacional Almanzor Aguinaga Asenjo 2017 - 2018. Rev. Cuerpo Med. HNAAA. 2021;14(1):8-12. doi:/10.35434/rcmhnaaa.2021.141.820 [ Links ]

17. Huijbers PMC, Blaak H, de Jong MCM, Graat EAM, Vandenbroucke-Grauls CMJE, de Roda Husman AM. Role of the Environment in the Transmission of Antimicrobial Resistance to Humans: A Review. Environ Sci Technol. 2015;49(20):11993-2004. doi:10.1021/acs.est.5b02566 [ Links ]

18. Ewers C, Bethe A, Semmler T, Guenther S, Wieler LH. Extended-spectrum ß-lactamase-producing and AmpC-producing Escherichia coli from livestock and companion animals, and their putative impact on public health: a global perspective. Clin Microbiol Infect. 2012;18(7):646-55. doi:10.1111/j.1469-0691.2012.03850.x [ Links ]

19. Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI). M100: Performance Standards for Antimicrobial Susceptibility Testing [Internet]. USA: Clinical and Laboratory Standards Institute 28° edición; 2018 [Cited 202 march 28]. Available from: http://em100.edaptivedocs.net/Login.aspxLinks ]

20. Luvsansharav U-O, Hirai I, Nakata A, Imura K, Yamauchi K, Niki M, et al. Prevalence of and risk factors associated with faecal carriage of CTX-M -lactamase-producing Enterobacteriaceae in rural Thai communities. J Antimicrob Chemother. 2012;67(7):1769-74. doi:10.1093/jac/dks118 [ Links ]

21. Bhutani N, Muraleedharan C, Talreja D, Rana SW, Walia S, Kumar A, et al. Occurrence of Multidrug Resistant Extended Spectrum Beta-Lactamase-Producing Bacteria on Iceberg Lettuce Retailed for Human Consumption. Biomed Res Int. 2015;2015:1-10. doi:10.1155/2015/547547 [ Links ]

22. Wadepohl K, Müller A, Seinige D, Rohn K, Blaha T, Meemken D, et al. Association of intestinal colonization of ESBL-producing Enterobacteriaceae in poultry slaughterhouse workers with occupational exposure-A German pilot study. Tschudin-Sutter S, editor. PLoS One. 2020;15(6):e0232326. Disponible en: doi:10.1371/journal.pone.0232326 [ Links ]

23. Telling K, Brauer A, Laht M, Kalmus P, Toompere K, Kisand V, et al. Characteristics of Extended-Spectrum Beta-Lactamase-Producing Enterobacteriaceae and Contact to Animals in Estonia. Microorganisms. 2020;8(8):1130. doi:10.3390/microorganisms8081130 [ Links ]

24. Lee S, Mir RA, Park SH, Kim D, Kim H-Y, Boughton RK, et al. Prevalence of extended-spectrum ß-lactamases in the local farm environment and livestock: challenges to mitigate antimicrobial resistance. Crit Rev Microbiol. 2020;46(1):1-14. doi:10.1080/1040841X.2020.1715339 [ Links ]

25. Gatica Eguiguren M de los A, Rojas H. Gestión sanitaria y resistencia a los antimicrobianos en animales de producción. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2018;35(1):118. doi:10.17843/rpmesp.2018.351.3571 [ Links ]

26. Leistner R, Meyer E, Gastmeier P, Pfeifer Y, Eller C, Dem P, et al. Risk Factors Associated with the Community-Acquired Colonization of Extended-Spectrum Beta-Lactamase (ESBL) Positive Escherichia Coli. An Exploratory Case-Control Study. Kluytmans J, editor. PLoS One. 2013;8(9):e74323. doi:10.1371/journal.pone.0074323 [ Links ]

27. Gundran RS, Cardenio PA, Salvador RT, Sison FB, Benigno CC, Kreausukon K, et al. Prevalence, Antibiogram, and Resistance Profile of Extended-Spectrum ß-Lactamase-Producing Escherichia coli Isolates from Pig Farms in Luzon, Philippines. Microb Drug Resist. 2020;26(2):160-8. doi:10.1089/mdr.2019.0019 [ Links ]

28. Aslantas Ö, Yilmaz ES. Prevalence and molecular characterization of extended-spectrum ß-lactamase (ESBL) and plasmidic AmpC ß-lactamase (pAmpC) producing Escherichia coli in dogs. J Vet Med Sci. 2017;79(6):1024-30. doi:10.1292/jvms.16-0432 [ Links ]

29. Wedley AL, Dawson S, Maddox TW, Coyne KP, Pinchbeck GL, Clegg P, et al. Carriage of antimicrobial resistant Escherichia coli in dogs: Prevalence, associated risk factors and molecular characteristics. Vet Microbiol. 2017;199:23-30. doi:10.1016/j.vetmic.2016.11.017 [ Links ]

30. Royden A, Ormandy E, Pinchbeck G, Pascoe B, Hitchings MD, Sheppard SK, et al. Prevalence of faecal carriage of extended-spectrum ß-lactamase (ESBL)-producing Escherichia coli in veterinary hospital staff and students. Vet Rec Open. 2019;6(1):e000307. doi:10.1136/vetreco-2018-000307 [ Links ]

31. Araújo S, A.T. Silva I, Tacão M, Patinha C, Alves A, Henriques I. Characterization of antibiotic resistant and pathogenic Escherichia coli in irrigation water and vegetables in household farms. Int J Food Microbiol. 2017;257:192-200. doi:10.1016/j.ijfoodmicro.2017.06.020 [ Links ]

32. Birgy A, Levy C, Bidet P, Thollot F, Derkx V, Béchet S, et al. ESBL-producing Escherichia coli ST131 versus non-ST131: evolution and risk factors of carriage among French children in the community between 2010 and 2015. J Antimicrob Chemother. 2016;71(10):2949-56. doi:10.1093/jac/dkw219 [ Links ]

33. Ouédraogo A-S, Sanou S, Kissou A, Poda A, Aberkane S, Bouzinbi N, et al. Fecal Carriage of Enterobacteriaceae Producing Extended-Spectrum Beta-Lactamases in Hospitalized Patients and Healthy Community Volunteers in Burkina Faso. Microb Drug Resist. 2017;23(1):63-70. doi: 10.1089/mdr.2015.0356 [ Links ]

34. Sanneh B, Kebbeh A, Jallow HS, Camara Y, Mwamakamba LW, Ceesay IF, et al. Prevalence and risk factors for faecal carriage of Extended Spectrum ß-lactamase producing Enterobacteriaceae among food handlers in lower basic schools in West Coast Region of The Gambia. Singer AC, editor. PLoS One. 2018;13(8):e0200894. doi:10.1371/journal.pone.0200894 [ Links ]

35. Rojas-Adrianzén C, Pereyra-Elías R, Mayta-Tristán P. Prevalencia y factores asociados a la compra de antimicrobianos sin receta médica, Perú 2016. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2018;35(3):400. doi:10.17843/rpmesp.2018.353.3458 [ Links ]

36. Ecker L, Ruiz J, Vargas M, Del Valle LJ, Ochoa TJ. Prevalencia de compra sin receta y recomendación de antibióticos para niños menores de 5 años en farmacias privadas de zonas periurbanas en Lima, Perú. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2016;33(2):215. doi:10.17843/rpmesp.2016.332.2152 [ Links ]

Contribuciones de autoría: SLAM, DOSC, FRAG participaron en la concepción y diseño del artículo, recolección de resultados. GMGV, VEFR participaron en el análisis e interpretación de datos. Todos los autores participaron en la redacción del artículo, revisión crítica del artículo, aprobación de la versión final.

Conflicto de intereses: los autores declaran que no existen conflictos de intereses.

Financiamiento: autofinanciamiento

Recibido: 05 de Julio de 2021; Aprobado: 18 de Enero de 2022

Correspondencia Nombre: Virgilio E Failoc-Rojas, M.D, MSc (c). Universidad San Ignacio de Loyola. Dirección: Av La Fontana 505, La Molina, Lima, Perú. Celular: +51 948845837 E-mail: virgiliofr@gmail.com

Creative Commons License Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons