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Introducción
La sequía es una de las principales limitaciones de la productividad agrícola y de la seguridad alimentaria en todo el mundo (Lamaoui et al., 2018). En condiciones de sequía, varios procesos fisiológicos y bioquímicos de las plantas son afectadas, como la fotosíntesis, la respiración, la absorción de iones, el metabolismo de los nutrientes, la producción de hormonas y los metabolitos secundarios (Gomes et al., 2020; Naseem et al., 2018). Las leguminosas varían en su respuesta a la sequía, pero en todos los casos, el rendimiento final se reduce significativamente, debido al efecto en la germinación, en la actividad fotosintética, en la fijación de carbono, en la floración, en la esterilidad de los granos de polen, en el contenido de proteína y de aceites (Farooq et al., 2018; Nadeem et al., 2019). Existen diferentes estrategias para mejorar la respuesta de las leguminosas a la sequía: mejoramiento de variedades tolerantes, la aplicación exógena de reguladores de crecimiento, el mapeo de genes y clonación mediante marcadores moleculares, la hibridación, el retrocruzamiento, el uso de microorganismos, entre otros (Naveed et al., 2017; Seleiman et al., 2021; Xiong et al., 2020).
En los últimos años, en el marco de una agricultura sustentable, se está promoviendo el uso de microorganismos para mitigar el estrés por sequía (Enebe y Babalola, 2018; Etesami y Maheshwari, 2018; Kumar Ahirwar et al., 2019). Entre estos microorganismos, algunos rizobios, además de establecer simbiosis con las leguminosas para obtener nitrógeno asimilable, también poseen rasgos de ser promotores del crecimiento de plantas (Flores-Félix et al., 2020). Esta capacidad les permite inducir, en las leguminosas, tolerancia al estrés por sequía (Ojuederie et al., 2019; Yanni et al. 2016), a través de diferentes mecanismos como la síntesis de exopolisacáridos, fitohormonas, enzimas, sideróforos, solubilización de fosfatos (Samarakoon y Rajapakse, 2020; Ullah et al., 2017), secuestro de carbono y remediación de suelos áridos y semiáridos (Ayangbenro y Babalola, 2021).
La región montañosa andina se enfrenta a desafíos relacionados con el cambio climático y ambiental, la globalización social, económica y cultural (Haller y Branca, 2020). Dicho contexto afecta de manera primordial el recurso agua (Drenkhan, 2016), la producción de alimentos y la conservación de la biodiversidad que alberga (Escobar et al., 2020), razón de la presente revisión, pues será importante para plantear investigaciones futuras principalmente en leguminosas nativas de ecosistemas de montaña como Lupinus mutabilis, Phaseolus vulgaris, Phaseolus lunatus, Erythrina edulis, con la finalidad de contribuir al desarrollo sustentable.
Materiales y métodos
Se realizó una revisión bibliográfica en buscadores: SCOPUS, SCIENCEDIRECT, WEB OF SCIENCE, ELSEVIER, SCIELO, REFSEEK y GOOGLE ACADÉMICO. Las palabras clave utilizadas fueron: simbiosis leguminosa-rizobio, estrés por sequía, tolerancia, mecanismos de acción, y microorganismos promotores del crecimiento de plantas. Se tuvo en cuenta todos los artículos científicos relevantes publicados entre los años 2014 al 2020, con énfasis en los últimos cinco años. Cada material bibliográfico consultado fue analizado y sintetizado en el contexto del título de la revisión propuesta.
Resultados y discusión
La simbiosis leguminosa - rizobio en condiciones de sequía
Las leguminosas, al igual que otros cultivos, son afectadas por la escasez de agua al reducir la productividad y la seguridad alimentaria (Mathobo et al., 2017). Las pérdidas de rendimiento en las leguminosas debido al estrés por sequía oscilan entre el 15% y 71%, según la región geográfica, condición de la zona y duración de la sequía (Farooq et al., 2017; Khan et al., 2019; Rani et al., 2020). Asimismo, la fijación del nitrógeno atmosférico en la simbiosis leguminosa-rizobio es también afectada por la sequía. Entre los principales efectos, se mencionaron la disminución de la actividad nitrogenasa (enzima que participa en la reducción del N2 a NH3) y la nodulación (Egamberdieva et al., 2017), la modificación de la arquitectura del sistema radicular (Kunert et al., 2016), la acumulación de ureidos, reducción de la actividad enzimática y tasa de transpiración (Atieno y Lesueur, 2019), y reducciones en la cantidad total de nitrógeno en los tejidos vegetales de las leguminosas (Kunrath et al., 2018).
El nivel alto de tolerancia a la sequía de cepas rizobianas fue demostrado en varias investigaciones, como la de Le Quéré et al. (2017), quienes indicaron a Ensifer aridi aislada de Acacia gummifera, Acacia raddiana, Phaseolus filiformis y Acacia gummifera en desiertos de Asia, Africa y América; asimismo, Choudhury et al. (2017) mencionaron cepas de Ensifer, Bradyrhizobium y Rhizobium aisladas de Vachellia (Acacia) leucophloea, en regiones áridas y semiáridas de la India.
Los beneficios de rizobio en la tolerancia al estrés por sequía en leguminosas son indicados por Pereyra et al. (2015), quienes investigaron el efecto de la sequía en la biomasa general y en la acumulación de carbono y nitrógeno de Leucaena leucocephala inoculadas con Mesorhizobium loti o Rhizobium tropici. Determinaron que R. tropici es una mejor opción como simbionte de plántulas de Leucaena para aplicaciones agroforestales en condiciones de sequía. Asimismo, Igiehon et al. (2019) señalaron cepas de Rhizobium sp., Rhizobium tropici, Rhizobium cellulosilyticum, Rhizobium taibaishanense y Ensifer meliloti aisladas de la rizósfera de Arachis hipogaea, con capacidad de mejorar la germinación de semillas de Glycine max (PAN 1532 R) en condiciones de sequía. Por su parte, Rodiño et al. (2020) al evaluar diez genotipos de Phaseolus vulgaris inoculados con diferentes cepas de Rhizobium, determinaron que la relación genotipo-cepa es específica y que los rizobios logran mayor productividad con algunos genotipos, en condiciones de sequía.
Mecanismos de rizobio para inducir tolerancia al estrés por sequía, en leguminosas
El papel de los rizobios como fijadores del nitrógeno atmosférico en simbiosis con las leguminosas es bastante conocido, sin embargo, su rol en el manejo del estrés abiótico, como la sequía, ha cobrado importancia recientemente debido a que también poseen atributos de ser promotores del crecimiento de plantas (PGP), tales como producción de exopolisacáridos (EPS), fitohormonas como el ácido indol-3-acético (IAA), 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC) desaminasa, sideróforos y solubilización de fosfatos, capacidades que les permite inducir tolerancia a la sequía en leguminosas (Lebrazi et al., 2020; Ojuederie et al., 2019; Olanrewaju et al., 2017; Velázquez et al., 2019) y no leguminosas (Ullah et al., 2017). Estos mecanismos se detallan en los párrafos siguientes.
Producción de Exopolisacáridos (EPS)
Los exopolisácaridos (EPS) bacterianos son sustancias poliméricas extracelulares de diferente naturaleza (Rossi et al., 2018). En condiciones extremas la producción microbiana de EPS protege no solo a la célula, sino también, al entorno edáfico local (Bérard et al., 2015). Así, en zonas áridas y semiáridas las bacterias productoras de EPS constituyen las costras biológicas del suelo (Biological Soil Crusts), las que influyen en las propiedades fisicoquímicas de los suelos como estabilidad, cohesión, porosidad, capacidad de infiltración y retención de agua, parámetros que tienen un fuerte impacto en la disponibilidad de nutrientes y agua para las plantas (Adessi et al., 2018). En otros estudios también demostraron que los EPS producidos por los géneros Rhizobium, Mesorhizobium, Sinorhizobium y Bradyrhizobium en asociación con moléculas quorum-sensing, son vitales para la formación de biopelículas lo que les permite tolerar el estrés hídrico y la limitación de nutrientes (Pérez-Montaño et al., 2014). De igual manera, Deng et al. (2015) desarrollaron micromodelos que representaban las características físicas de un suelo franco arenoso fino para observar la retención de agua a escala de poros. Demostraron que los micromodelos rellenos con suspensiones de Sinorhizobium meliloti productor de EPS retienen la humedad aproximadamente el doble de tiempo que los micromodelos físicamente idénticos rellenos con suspensiones de S. meliloti no productores de EPS. Flores-Félix et al. (2020) mencionaron cepas de Rhizobium laguerreae aisladas de nódulos de Phaseolus vulgaris, productoras de celulasas y celulosa, componentes involucrados en la colonización de plantas y formación de biopelículas en raíces de leguminosas.
Ngumbi y Kloepper (2016) señalaron los exopolisacáridos bacterianos como responsables del incremento del área de la superficie total de la raíz y, en consecuencia, de la mejor absorción de agua y nutrientes, con efectos positivos en el crecimiento de la planta y tolerancia a diferentes tipos de estrés, como la sequía.
Producción de ácido indol-3-acético (AIA)
El ácido indol-3-acético (AIA) producido por los rizobios es una molécula de señalización recíproca en la simbiosis leguminosas - rizobio y en otras interacciones entre bacterias y plantas (Lebrazi et al., 2020). Participa en muchos procesos de formación de nódulos: infección, diferenciación y número de nódulos (Vieira et al., 2017).
La producción del AIA por rizobios asociados a leguminosas tolerantes a condiciones de sequía fue informada por varios autores como Bouchiba et al. (2017), quienes señalaron a Rhizobium vignae SMB23 aislados de nódulos de Scorpiurus muricatus, productor de 135 g/mL, del AIA, Defez et al. (2017) mencionaron la eficiencia de Ensifer meliloti (Ms-RD64) sobreproductora de AIA, en la mejora del estrés hídrico en Medicago sativa. Asimismo, Ullah et al. (2017), indicaron a Rhizobium leguminosarum y Mesorhizobium ciceri productores del AIA, con capacidad de inducir tolerancia a la sequía en plantas de trigo.
Producción de 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC) desaminasa
La 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC) desaminasa es una enzima que desamina al precursor inmediato del etileno, el ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico (ACC), (Belimov et al., 2019). Bajo condiciones de estrés por sequía, la homeostasis de las plantas está regulada por el etileno (C2H4), la acumulación de este compuesto produce la reducción de crecimiento de brotes, raíces e incluso la germinación de semillas (Igiehon et al., 2019).
Durante el establecimiento de simbiosis entre plantas y microorganismos, ocurre incrementos en la concentración de etileno, por lo que diversas cepas de rizobios poseen la capacidad de disminuir los niveles de etileno por la expresión de la enzima 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC) desaminasa (Gamalero y Glick, 2015; Nascimento et al., 2018).
La frecuencia de la actividad de la desaminasa ACC fue estimada en diferentes cepas de rizobios, por ejemplo, Gamalero y Glick (2015) al evaluar 13 cepas de rizobios, observaron cinco cepas capaces de sintetizar ACC desaminasa, mientras que siete no expresaban el gen acdS (responsable de la síntesis de ACC desaminasa) fuera de la fase simbiótica. Los genes de la ACC desaminasa (gen estructural acdS y el gen regulador acdR) están bajo el control transcripcional del promotor regulador positivo de fijación de nitrógeno nifA2 y se expresan solo dentro de los nódulos radiculares.
Gopalakrishnan et al. (2015) señalaron rizobios productores de ACC desaminasa (R. leguminosarum bv. viciae, R. hedysari, R. japonicum, R. gallicum, B. japonicum, B. elkani) con capacidad de reducir niveles de etileno en las plantas y aumentar el crecimiento de las raíces, proporcionando ventaja a las plantas para tolerar metales pesados y estrés por sequía. Mientras que, Olanrewaju et al. (2017) consideraron que la ACC desaminasa facilita el funcionamiento del ácido indol-3-acético (AIA) tanto vegetal como bacteriana, por lo tanto, las bacterias que producen AIA y ACC desaminasas protegen a las plantas de los efectos inhibidores del estrés hídrico.
Solubilización de fosfatos
El fósforo (P) disponible para las plantas es relativamente bajo en el suelo debido a que está unido al calcio y magnesio en suelos calcáreos o al hierro y aluminio en suelos ácidos (Liu et al., 2015). Las bacterias solubilizadoras de fósforo, tolerantes a la sequía, pueden ayudar a liberar fósforo en forma soluble y ser absorbido por las plantas (Igiehon et al., 2019). La solubilización de fosfatos por rizobios es considerada como un mecanismo directo para promover el crecimiento de las plantas a través del incremento de la disponibilidad de fosfato inorgánico (Olanrewaju et al., 2017). Igiehon et al. (2019) informaron sobre cepas de Rhizobium tropici, Rhizobium cellulosilyticum y Rhizobium taibaishanense con capacidad de solubilizar fósforo e incrementar la germinación de semillas de Glicine max en condiciones de sequía, impuestas por 4% de polietileno glicol (PEG). El potencial de solubilización de fosfato de cepas de rizobio se asocia con la producción de ácido 2-cetoglucónico y reducción del pH del medio (Hussain et al., 2018). La disminución del pH en la solubilización de fosfato por rizobios ha sido informada por varios autores, como Dhull et al. (2018) quienes mencionaron el potencial de rizobios aislados de Cyamopsis tetragonoloba L. para solubilizar fósforo insoluble con eficiencias entre 36 a 79% y reducción del pH.
Producción de sideróforos
Los sideróforos son compuestos orgánicos de bajo peso molecular, quelante del hierro en condiciones limitantes (Das et al., 2017). En presencia de sequía, las plantas son más propensas al ataque de patógenos, siendo los microorganismos, como los rizobios, productores de sideróforos, importantes para prevenir la multiplicación y colonización de patógenos mediante el secuestro de Fe3+ de la rizósfera (Ghosh et al., 2020).
Varios estudios han informado sobre el aislamiento de bacterias productoras de sideróforos pertenecientes al género Bradyrhizobium y Rhizobium. Así por ejemplo, Gopalakrishnan et al. (2015) señalaron especies de rizobios, como R. meliloti, R. tropici, R. leguminosarum bv. viciae, R. leguminosarum bv. trifolii, R. leguminosarum bv. phaseoli, S. meliloti y Bradyrhizobium sp. conocidas por producir sideróforos.
Asimismo, señalaron cepas de Rhizobium aisladas de Cicer arietinum (Joshi et al., 2016), de Cyamopsis tetragonoloba (Dhull et al., 2018), como productoras de sideróforos. Ullah et al. (2017) mencionaron a Rhizobium leguminosarum y Mesorhizobium ciceri como resistentes a la sequía, además de ser productoras de sideróforos, AIA y ácidos orgánicos.
Producción de osmolitos
La acumulación de osmolitos, tales como prolina y trehalosa es una de las más frecuentes respuestas de aclimatación observada en plantas afectadas por el déficit de agua (Etesami, 2020). Algunos rizobios también producen osmolitos para combatir condiciones severas de deficiencia de agua, los cuales funcionan sinérgicamente con los osmolitos producidos por las plantas y promueven el crecimiento de las plantas (Goswami y Deka, 2020).
Varios estudios determinaron una correlación positiva entre la acumulación de prolina y la tolerancia a la sequía en las plantas. Así por ejemplo, Staudinger et al. (2016) informaron sobre la acumulación de prolina en plantas de Medicago truncatula inoculadas con Sinorhizobium medicae, asimismo, retraso en la senescencia y abscisión foliar inducida por estrés y mejora en la adquisición de nutrientes durante estrés por sequía.
De la misma forma, consideran que altos niveles de trehalosa tienen un impacto positivo en la supervivencia y el rendimiento de las plantas noduladas por cepas de rizobios después de períodos de sequía severos y prolongados (Goswami y Deka, 2020). Furlan et al. (2017), al evaluar dos cultivares de Arachis hypogaea con tolerancia contrastante a la sequía, evidenciaron que los nódulos del cultivar tolerante acumulaban trehalosa, prolina y ácido gamma-aminobutírico (GABA), metabolitos con función conocida en la protección contra la sequía. Por su parte, Rodrigo da-Silva et al. (2017) señalaron que los genes implicados en la biosíntesis de trehalosa (genes otsA) se asocian con la tolerancia de los rizobios a la sequía. Además de su acción como protector del estrés, en rizobios de vida libre, la trehalosa puede usarse como fuente de carbono y energía.
Conclusiones
Los rizobios son conocidos por producir efectos beneficiosos en las leguminosas mediante la fijación de nitrógeno atmosférico. Pero, también pueden inducir la reducción del estrés por sequía en las leguminosas a través de mecanismos como la síntesis de la enzima 1-aminociclopropano-1-carboxilato desaminasa, producción de exopolisacáridos, solubilización de fósforo, producción de sideróforos, ácido indol acético y osmolitos (trehalosa, prolina), entre otros.
En la actualidad, existe limitada investigación disponible sobre el uso de rizobios para mitigar el estrés por sequía en leguminosas nativas de los andes como Phaseolus vulgaris, Lupinus mutabilis, Phaseolus lunatus, y Erythrina edulis, a pesar de la importancia social y económica que representan, por tal razón, la presente revisión servirá para plantear investigaciones futuras que contribuyan al manejo sustentable de dichas zonas.
