La folivoría es un hábito alimenticio que consiste en el consumo de tejido vegetal como hojas, peciolos y tallos, por parte de animales herbívoros como algunos mamíferos. Para ello, requieren de una dentición y tracto digestivo especializado que les permita, triturar, degradar y absorber los nutrientes de la fibra vegetal (^{Stevens & Hume, 1998}; ^{Hume, 2002}; ^{Bergqvist, 2003}; ^{Rumiz, 2010}). Sin embargo, no todos los mamíferos herbívoros que consumen hojas presentan dicha especialización; los murciélagos mastican las hojas, engullen la fracción líquida para aprovechar algunos nutrientes y finalmente expulsan los restos de fibras en forma de “pellets” (cúmulos de hojas) (^{Lowry, 1989}; ^{Kunz & Ingalls, 1994}; ^{Bobrowiec & Cunha, 2010}; ^{Cordero-Schmidt et al., 2016}). Se ha reportado que los murciélagos consumen hojas para obtener proteínas, minerales, metabolitos secundarios y agua, que necesitan para abastecer sus demandas energéticas (^{Kunz & Ingalls, 1994}; ^{Kunz & Díaz, 1995}; ^{Ruby et al., 2000}; ^{Nelson et al., 2005}; ^{Duque-Márquez et al., 2019}).

En el Neotrópico se ha documentado los hábitos folívoros de Artibeus spp. Carollia spp. y Plathyrrinus spp. (^{Kunz & Díaz, 1995}; ^{Ruiz- Ramoni et al., 2011}; ^{Cordero-Schmidt et al., 2016}; Rocha et al., 2016; ^{Pereira et al., 2017}; ^{Duque-Márquez et al., 2019}). Los estudios de dieta de Artibeus spp. mayormente se han enfocado en conocer sus hábitos frugívoros, por medio del análisis de muestras fecales (^{Novoa et al., 2011}, ^{Ríos-Blanco & Pérez-Torres, 2015}; ^{Velazco, 2017}); en donde restos de hojas no suelen ser reconocidos e identificados. Por otro lado, reportes de folivoría de Artibeus spp. se han realizado mediante la identificación de restos de hojas y pellets dejados en sus refugios o en el momento de su captura (^{Kunz & Diaz, 1995}, ^{Cordero-Schmidt et al., 2016}; ^{Bobrowiec & Cunha, 2010}; ^{Ruiz-Ramoni et al., 2011}; ^{Duque-Márquez et al., 2019}). Artibeus spp. son murciélagos que principalmente consumen frutos y en ocasiones pueden consumir insectos y polen (^{Ascorra et al., 1996}; ^{Gorchov et al. 1995}; & ^{Novoa et al. 2011}; ^{Ríos-Blanco & Pérez-Torres, 2015}; ^{Velazco, 2017}; ^{Arias & Pacheco, 2019}); más aún, monitoreos de refugios por varios meses han mostrado que la folivoría formaría parte de la dieta de Artibeus, de manera no ocasional (^{Ruiz-Ramoni et al., 2011}; ^{Duque-Márquez et al., 2019}).

Un estudio realizado en bosques semiáridos en Brasil, durante seis meses, reportan que Artibeus planirostris consume hojas de: Prosopis juliflora, Poincianella sp. (Fabaceae), Cynophalla hastata (Capparaceae),Carica papaya (Caricaceae), Mangifera indica (Anarcadiaceae) y otras plantas de la familia Euphorbiaceae; sugiriendo que el consumo de hojas coincidiría con periodos reproductivos de preñez y lactancia (^{Cordero-Schmidt et al., 2016}). Así mismo, estudios realizados en bosques tropicales de Venezuela documentan que Artibeus amplus y A. lituratus consumen hojas a lo largo del año, identificando a las espe- cies: Aspidosperma cruentum (Apocynaceae), Tapura amazónica (Dichapetalaceae), Erythrina poeppigiana, Erythrina sp. (Fabaceae), Ficus sp.,Brosimum sp. (Moraceae), Caparis sp. (Capparaceae) y Solanum sp., (Solanaceae), Clidemia sp. (Melastomataceae) (^{Ruiz-Ramoni et al., 2011}; ^{Duque-Márquez et al., 2019}), así mismo se menciona que el consumo de hojas puede anteceder o coincidir con periodos reproductivos de hembras y machos (Duque-Márquez et al., 2019).

Artibeus presenta caracteres morfológicos, anatómicos y fisiológicos adaptados al consumo de frutos (^{Studier & Wilson, 1991}; Salas et al., 2020). Se ha precisado que los frutos son fuente principal de carbohidratos y lípidos, mientras que proteínas y minerales son recursos limitados (^{Kunz & Diaz, 1995}; Rubi et al., 2000; ^{Herrera et al. 2001}, ^{Wendeln & Runkle, 2000}; ^{Batista et al., 2017}). En etapas de preñez y lactancia Artibeus requiere mayor demanda de nitrógeno y calcio para la formación y crecimiento de sus crías, además de la producción de leche (Kunz & Diaz, 1995, ^{Ruiz-Ramoni et al., 2011}). Por otro lado, se ha documentado que hembras y machos de Artibeus spp. obtienen su fuente de proteína del consumo de insectos (^{Zortéa & Mendes, 1993}; ^{Orr et al., 2016}); sin embargo, el forrajeo de insectos en etapa de preñez genera mayores demandas energéticas, siendo las hojas el recurso más disponible y el más adecuado para las hembras preñadas (Kunz & Diaz, 1995; ^{Duque-Márquez et al., 2019}).

En el Perú los estudios de dieta reconocen a Artibeus planirostris y Artibeus fraterculus como especies frugívoras (^{Ascorra et al., 1996}; ^{Novoa et al. 2011}, Velazco, 2016; ^{Arias & Pacheco, 2019}), sin embargo, reportes de hábitos folívoros por medio de la colecta de hojas en refugios, zonas de alimentación o registros ocasionales, es nulo, existiendo un vacío de información de la folivoría de estos murciélagos. Nosotros presentamos el hallazgo casual del consumo y transporte de hojas de la familia Capparaceae por parte de A. planirostris y A. fraterculus, murciélagos en hábitats fragmentados de los bosques secos del norte del Perú.

En el área de estudio se evaluaron cuatro localidades: El Valor (440 m.s.n.m.), La Peca Palacios (510 m.s.n.m.), Achaguay (700 m.s.n.m.) y Copallín (807 m.s.n.m.), ubicados en las provin- cias de Bagua y Utcubamba, en el departamento de Amazonas. Estas localidades fueron evaluadas en marco del proyecto “Estudio de Impacto Ambiental para la Prospección Sísmica 2D y perforación de 02 pozos de Exploración en el Lote 145, zona 1”, realizada por la empresa ERM (Environmental Resources Management) en los meses de enero y marzo del 2012. Según la clasificación de ^{Linares-Palomino (2004}), las localidades se encuentran dentro de un eco- sistema de Bosques Estacionalmente Secos.

Los registros de murciélagos folívoros se encontraron en La Peca Palacios y El Valor, ubicados en el distrito de La Peca, provincia de Bagua, y el distrito El Milagro provincia de Utcubamba; respectivamente (Figura 1). La local- idad de La Peca Palacios fue clasificada como una Zona agrícola con vegetación secundaria (Cavs), en donde se observó un hábitat muy frag- mentado por el uso de tierra para agricultura y cría de ganado. El bosque presentaba arbustos y árboles, con un sotobosque denso cerrado y los árboles alcanzaban los 2 m aproximadamente. Las plantas más representativas fueron, Cybistax sp. (Bignoniaceae), Cynophalla flexuosa, Colicodendron scabridum (Capparaceae), Ceiba sp., Eriotheca sp. (Bombacaceae) y Croton spp. (Euphorbiaceae). La agricultura se desarrolla en la parte baja y se cultiva principalmente plátano, papaya y arroz; la ganadería está enfocada en el ganado vacuno y caprino.

La localidad El Valor fue clasificada como un Bosque Seco tipo Sabana (Bsts), presenta un hábitat fragmentado por caminos realizados por los pobladores, no se observaron cultivos cercanos, la presencia de ganado fue poco frecuente. El bosque presentó sotobosque ralo sin presencia de zonas de colinas, conformado por arbustos y hierbas de porte bajo; los árboles alcanzaron los 2 m aproximadamente. La vegetación estuvo conformada principalmente por las especies: Croton spp. (Euphorbiaceae), Mimosa sp., Acacia sp., Prosopis spp. (Fabaceae), Cynophalla flexuosa, Colicodendron scabridum (Capparaceae) y varios cactus columnares (Cactaceae).

Para la evaluación de murciélagos se utilizaron diez redes de niebla de 12 x 2.5 m en cada localidad, se evaluaron por tres noches en dos épocas de evaluación; época seca correspondiente a ene- ro-febrero y época húmeda correspondiente al mes de marzo, haciendo un esfuerzo de muestreo total de 30 redes noche para cada época (Tabla 1). Los especímenes capturados fueron identificados in situ, con ayuda de claves taxonómicas de campo (^{Tirira, 2007}; ^{Diaz et al. 2011}). Se tomaron medidas morfométricas de los individuos, se anotó el sexo y estado reproductivo. Antes de la liberación se anotaron las evidencias de folivoría, se fotografiaron a los especímenes y los restos de hojas mordidas. Las hojas fueron recolectadas para su posterior identificación por los especialistas del Departamento de Florística del Museo de Historia Natural de San Marcos (MUSM).

Figura 1 Ubicación de localidades muestreadas en las provincias de Bagua y Utcubamba en el departamento de Amazonas, con registros de murciélagos folívoros. La estrella representa la localidad La Peca Palacios donde se registró a Artibeus planirostris, el triángulo representa la localidad de El Valor donde se registró a Artibeus fraterculus. 

Tabla 1 Ubicación y esfuerzo de muestreo de las localidades ubicadas en las provincias de Bagua y Utcubamba en el departamento de Amazonas, con registros de murciélagos folívoros. Para cada localidad se presenta el esfuerzo de muestreo (redes noche) en cada época de evaluación. 

Se registró a los murciélagos Artibeus plan- irostris (Spix, 1823) y Artibeus fraterculus Anthony, 1924, consumiendo y transportando hojas de las especies Cynophalla flexuosa (L.) J.Presl y Colicodendron scabridum (Kunth) Seem (Capparaceae), respectivamente. Artibeus planirostris, hembra adulta preñada con antebrazo de 68.2 mm, fue capturada en la localidad La Peca Palacios en un hábitat boscoso fragmentado por caminos el día 27 de enero del 2012, que corresponde al tercer día de evaluación. Se encontró en la red a Artibeus planirostris con una hoja de Cynophalla flexuosa que tenía patrones de mordidas en los lados del limbo foliar; uno de los lados de la hoja presenta mordidas notorias, desde la parte proximal de la mitad de la hoja, continuando hasta antes de la parte apical (Figura 2A). Observamos que A. planirostris tenía restos de la hoja en la boca, además la parte ventral del espécimen estuvo impregnado por pigmentos verdes de la hoja. El individuo fue colocado en una bolsa de tela para la toma de datos complementarios, luego de unos pocos minutos se procedió a la revisión y se encontró restos de hojas húmedas no digeridas de C. flexuosa en forma de cúmulos separados “pellets” que fueron expulsados luego del proceso de masticación (Figura 2B), por lo que confirmamos el consumo de C. flexuosa por parte de este murciélago. Como encontramos parte de la hoja consumida en la red de neblina, consideramos que A. planirostris estuvo transportando la hoja hacia su refugio o sitio de alimentación transitorio para finalizar su consumo. Además, dentro de la bolsa de tela, se encontró fecas con múltiples semillas que no fueron identificadas, pero evidencian la frugivoría de la especie (Figura 2B).

Figura 2 Evidencia de folivoría de Artibeus planirostris en Cynophalla flexuosa y Artibeus fraterculus en Colicodendron scabridum. A) Se observan las marcas de mordidas en la parte proximal de la mitad de la hoja de C. flexuosa, continuando hasta antes de la parte apical. B) Restos de hojas de C. flexuosa en cúmulos (pellets) señalados por una flecha; semillas encontradas en bolsa de tela luego de la captura de A. planirostris. Escala 1 cm. C) Se observan las marcas de mordidas en la parte basal, proximal a la mitad de la hoja de C. scabridum. D) Detalle de las marcas de mordidas en la hoja C. scabridum. Escala 1 cm. 

En cuanto a Artibeus fraterculus, hembra adulta preñada con antebrazo de 59 mm, fue capturada en la localidad El Valor el día 20 de marzo del 2012 correspondiente al primer día de evaluación; el espécimen fue capturado en el borde del bosque aledaño a una zona abierta. En la red, junto a A. fraterculus, se encontró una hoja de Colicodendron scabridum que presentó patrones de mordidas en la parte basal, proximal a la mitad de la hoja (Figura 2C, D). A diferencia de A. planirostris, en A. fraterculus no se registró pellets de la hoja identificada; deducimos que tal vez el espécimen ya había consumido y expulsado los pellets de la hoja tiempo antes de caer en la red, por lo que estaría transportando la hoja probablemente a su refugio o sitio de alimentación en donde terminaría de consumirla.

Por otro lado, además de A. planirostris y A. fraterculus, se capturaron otras especies de murciélagos. En La Peca Palacios, A. planirostris además de cohabitar con A. fraterculus, comparten el hábitat con otras especies: Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758), Glossophaga soricina (Pallas, 1766), Myotis keaysi J. A. Allen, 1914 y Sturnira lilium (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1810); mientras que en la localidad El Valor, en donde A. fraterculus también cohabita con A. planirostris, comparten hábitat con G. soricina, Lonchophylla hesperia G. M. Allen, 1908 , S. lilium y Eptesicus brasiliensis (Desmarest, 1819). En ninguno de los murciélagos que comparten hábitat con A. planirostris y A. fraterculus, se observó evidencia de folivoría.

Nuestro hallazgo casual del consumo y transporte de hojas por parte de Artibeus planirostris y A. fraterculus es el primer reporte para el Perú, en donde los estudios de dieta de estas especies indican que los frutos son su principal recurso. En ecosistemas de bosques montanos y de selva baja, A. planirostris consume comúnmente frutos de las familias Urticaceae, Moraceae y Solanaceae, entre otros (^{Ascorra et al., 1996}; ^{Velazco, 2017}; ^{Arias & Pacheco, 2019}); así mismo los estudios en la región tumbesina y el Bosque tropical del Pacífico, reportan que A. fraterculus consume principalmente frutos de las familias Cecropiaceae, Moraceae, Myrtaceae, Rosaceae y Solanaceae (^{Novoa et al., 2011}; ^{Pinto et al., 2013}). Otros estudios en el Neotrópico también reportan la frugivoría de A. planirostris, en hábitats de bosques secos, sabana tropical y bosques sub- tropicales en donde la especie consume frutos de las familias: Moraceae, Urticaceae, Piperaceae, Solanaceae y Cannabaceae (^{Sánchez et al., 2012}; ^{Martins et al., 2014}; ^{Ríos-Blanco et al., 2015}).

La folivoría por parte de A. planirostris ya había sido reportada en un bosque semiárido en Catinga-Brasil, en donde se encontró que varias colonias consumieron las hojas de al menos 16 especies de plantas, entre los cuales se incluye a Cynophalla hastata de la familia Capparaceae (^{Cordero-Schmidt et al., 2016}); así mismo esta familia también ha sido reportada dentro de la folivoría de Artibeus amplus (Capparis sp., Capparaceae) en los bosques tropicales de Venezuela (^{Ruiz-Ramoni et al., 2011}). Estos estudios soportan nuestro hallazgo en cuanto a la folívoria de A. planirostris y el consumo de hojas de caparáceas con la especie C. hastata. Por otra parte, hasta la actualidad A. fraterculus, a quien encontramos transportando hojas de Colicodendron scabridum, no había sido reportado como folívoro.

Si bien nuestro hallazgo ocurrió en los meses de enero-marzo, estudios realizados en ecosistemas tropicales que documentan la folivoría de Artibeus lituratus y Artibeus amplus, han indicado que el consumo de hojas es frecuente en todo el año, con variaciones en cuanto a la cantidad y preferencia por ciertas especies de las familias, Apocynaceae, Capparaceae, Dichapetalaceae, Fabaceae, Moraceae y Solanaceae (^{Zortea & Mendes, 1993}; ^{Ruiz-Ramoni et al., 2011}; Duque- Márquez et al., 2019). Así mismo un estudio en A. planirostris en ecosistemas áridos, documenta el consumo de hojas en seis meses consecutivos, incluyendo otras familias como Anarcadiaceae, Caricaceae, y Capparaceae (^{Cordero-Schmidt et al., 2016}). Por tanto, estos resultados nos indican que la folivoría forma parte de los hábitos alimenticios de Artibeus durante periodos prolongados, siendo la familia Capparaceae un recurso común en especies de este género.

El consumo de hojas por parte de hembras gestantes de Artibeus planirostris y A. fraterculus, puede estar relacionado a la necesidad de obtener una mayor cantidad de nitrógeno, proteínas y minerales como el calcio (Ca), para cubrir sus demandas nutricionales y metabólicas en la etapa de preñez (Herbz, 1986; ^{Kunz & Diaz, 1995}, ^{Nelson et al., 2005}; ^{Orr et al., 2016}, Ruiz- Ramoni et al., 2011). Se ha reportado que las hojas de algunas especies de plantas neotropi- cales de los géneros: Erythrina, Albizia y Leucaena (Fabaceae) consumidas por murciélagos, tienen un alto valor de contenido proteico, entre 19 -38 % del contenido de materia seca (MS) (Kunz & Diáz, 1995). En estudios de análisis de la pulpa de fruta de Ficus spp. y una especie de Piper, habitualmente consumidos por murciélagos neo- tropicales, se encontró que los frutos contienen de 3 a 6 % de proteínas de MS (materia seca), mencionando que una dieta frugívora puede cubrir las demandas de nitrógeno y proteínas, solo si los murciélagos consumen una variedad de frutos dentro de su espectro dietario o en su defecto sería deficiente (Herbz, 1986; ^{Wendeln et al., 2000}). Por otro lado, un estudio realizado en la región Indomalaya compara el contenido de Ca de hojas y frutos consumidos por un mur- ciélago de la familia Pteropodidae, los resultados muestras diferencias significativas, siendo los niveles de Ca en las hojas dos veces más altos, comparada con los frutos (Rubi et al., 2000). Así mismo en el estudio de Nelson et al., (2005) documentan que el consumo de hojas aportaría de 2.3 a 32.26 mg/g de Ca, lo que sería suficiente para cubrir las demandas de Ca necesarias para los murciélagos. En este contexto, las hojas serían una mejor fuente de nitrógeno, proteínas y de Ca en comparación a los frutos, lo que sería muy favorable para las hembras gestantes de Artibeus spp., aunque esto se corroboraría con análisis fitoquímicos de las hojas que consumen estos murciélagos neotropicales.

En los reportes de folivoría para murciélagos del Neotrópico, los estudios fitoquímicos de las hojas son poco estudiados. Un único y reciente estudio demuestra que las hojas de Aspidosperma desmanthum (Apocynaceae) consumidas por Artibeus amplus, contienen estigmasterol, metabolito secundario que regula la actividad reproductiva en mamíferos (Amaro- Luis et al., 2021). Por otro parte, otros estudios mencionan que las hojas de Cynophalla flexuosa y Colicodendron scabridum son fuente potencial de proteínas para el ganado ovino y caprino (^{Almeida Neto, et al., 2011}; ^{Camacho, 2012}) e incrementan la producción de leche en el ganado vacuno (^{Rodríguez et al., 2007}). Un estudio fitoquímico de C. scabridum reporta que la celulosa permite una mayor absorción de la vitamina C; por otro lado, de manera general se ha mencio- nado que el género Capparis, considerándose con anterioridad a C. flexuosa y C. scabridum dentro del género en mención, presenta metabolitos que tienen un efecto inmunoestimulante, además que puede estimular el flujo sanguíneo del sistema reproductor femenino (^{Grijalva, 2006}; ^{Herz, 2007}; Camacho, 2012). Esta última premisa alude a lo referido en cuanto a que el consumo de hojas de ciertas especies podría sincronizar (adelantar o retardar) los ciclos reproductivos de los murciélagos cuando los recursos son escasos.

Las semillas encontradas junto a los pellets del individuo hembra de Artibeus planirostris indican que también estuvo consumiendo frutos, siendo este hecho un indicio de que la especie mantiene su dieta frugívora cuando consume hojas. Estudios realizados en especies como A. jamaicensis, indican que estos murciélagos necesitan fuentes de proteínas todo el año sin distinción entre sexo, condición reproductiva y estacionalidad, obteniéndolo tanto de los frutos como de insectos (^{Handley et al., 1991}; Flores et al., 2000, ^{Orr et al., 2016}), lo mencionado sumado a los estudios ya descritos sobre la folivoría de Artibeus a lo largo del año, indicaría que estos murciélagos si bien son considerados principalmente frugívoros, tienen una variedad de recursos dentro de su espectro dietario (hojas, frutos, insectos), para satisfacer sus necesidades nutricionales.

Nuestro hallazgo son los primeros reportes de folivoría para el Perú en hábitats fragmentados de bosques secos, además reportamos dos especies nuevas de la familia Caparaceae, Cynophalla flexuosa y Colidendrum scabridum, dentro de la folivoría de Artibeus. Así mismo, es el primer reporte de uso de hojas por parte de Artibeus fraterculus. Estudios más detallados de dieta bus- cando refugios y zonas de alimentación de donde se puedan obtener restos de hojas y pellets de plantas consumidas por Artibeus, son necesarios para conocer sus hábitos dietarios. Estudios de análisis de fecas tal vez no sea suficiente para reportar amplitud dietaria de Artibeus.