Introducción

Las abejas han constituido a lo largo de los tiempos una de las especies más importantes debido a su actividad polinizadora. En la actualidad se ha reconocido su importante actividad y ha sido considerada la especie invaluable en el desarrollo sostenible de la agricultura (FAO, 2019). La apicultura se basa en la crianza de las abejas con fines diversos. Su importancia radica en la polinización de cultivos comerciales que es un proceso esencial para mejorar el rendimiento, la calidad y cantidad de semillas y frutos (^{Chautáet al.,2012}).

Las colonias de abejas Apis mellifera L. se ven amenazadas por diversos agentes patógenos y parásitos. El ácaro específico de la “abeja” es Varroa, el mismo que se encuentra presente en toda colmena de cualquier parte del mundo. La Varroasis es uno de los principales problemas en la apicultura a nivel mundial que requiere toda la atención para su control (^{Carmenate & Botta, 2004}), pues si no se desarrolla el manejo adecuado puede ocasionar la disminución poblacional, alteraciones morfológicas y transmisión de enfermedades (^{Maldonado et al., 2017}). El daño provocado por Varroa en las abejas consiste en succionar la hemolinfa, además las heridas que causa constituyen un foco de entrada para microorganismos causantes de diversas enfermedades como loque Americana, loque Europea, fungosis y parálisis en abejas adultas. (Maldonado et al., 2017).

Actualmente existen diferentes especies de Varroa identificadas en el mundo, V. jacobsoni^{Oudemans es descrita como ectoparasitario de la “abeja” oriental A. cerana en Java (Oudemans, 1904}), V. underwoodi en A. cerana en Nepal (^{Delfinado-Baker & Aggarwal, 1987}),Varroa rindereri en A. koschevnikovi en Borneo (^{De Guzman & Delfinado-Baker, 1996}) y V. destructor descrita en la “abeja” oriental A. cerana y en A. mellifera (^{Anderson & Trueman, 2000}). Cada especie posee particularidades que constituyen puntos importantes para su desarrollo, por lo que es necesario determinar la especie de Varroa en cada región para el empleo de las herramientas y metodologías más adecuadas en su control.

En la determinación de especies, los primeros intentos se basaron únicamente en la morfología externa, principalmente en el color y el tamaño. En la actualidad, son los trabajos descriptivos cuantitativos de la morfometría geométrica del especímen, los métodos más importantes para esta actividad; así como el uso de técnicas moleculares. La morfometría geométrica analiza la variabilidad de forma de los organismos o de alguna de sus estructuras, considerando el espacio geométrico y empleando métodos estadísticos multivariados (López, 2015).

La morfometría geométrica, se basa en el estudio de los cambios de tamaño y forma a partir del desplazamiento de un conjunto de puntos morfométricos en el plano bidimensional o tridimensional (^{O’higgins & Jones, 2006}; Zeldtich et al., 2004). La relación espacial en dimensiones de estos puntos se conserva a lo largo de todo el análisis morfométrico, lo que permite reconstruir con tanta precisión como se desee la forma y el tamaño de los objetos estudiados (O’higgins & Jones, 2006; ^{Parés, 2014}), lo que la convierte en una herramienta útil para el análisis poblacional y la clasificación taxonómica mediante el uso de coordenadas cartesianas (^{Langerhans et al., 2003}; ^{Medel et al., 2003}; ^{Rohlf & Bookstein, 2003}; ^{Ibáñez et al., 2007}; ^{Calle et al., 2008}).

La morfometría geométrica se ha empleado en la discriminación de especies como Belminus herreri (^{Rocha et al., 2005}), Anopheles sp. (^{Calle et al., 2008}), Anopheles calderoni (Rodríguez et al., 2016); Demodex canis (^{Pereira et al., 2013}), Rhodnius robustus, Chrysomya albiceps y Chrysomya megacephala (^{Matías et al., 2001}; ^{Vásquez & Liria, 2012}) y especies de Varroa sp. presentes en apiarios del valle de los Chillos, Ecuador (^{Cruz, 2017}).

Es necesaria la determinación de la especie de Varroa para la adecuación de los protocolos de control de este ectoparásito en poblaciones de “abejas” A. mellifera, por lo cual la investigación tuvo por finalidad determinar la especie de Varroa presente en los apiarios de la costa norte del Perú a través de la técnica de morfometría geométrica.

Materiales y Métodos

Se colectaron 510 especímenes del género Varroa provenientes de 17 apiarios de la costa norte del Perú, de los Departamentos de Tumbes, Piura, Lambayeque y La Libertad (Fig. 1), debidamente referenciados con GPS Garmin eTrex Vista® HCx y empleando la técnica de azúcar glass (^{Ritter, 1993}; Sokal & Rohlf, 2004). Seguidamente se realizó el montaje en glicerina ERZA (^{Borror et al., 1989}), y la obtención de imágenes 2D fue con ayuda del software DP2-BSW y un estéreomicroscopio de gama alta Olympus SZX16 a un aumento de 35x.

Posteriormente se digitalizaron ocho puntos anatómicos de referencia (PAR) en las placas externas ventrales de los ácaros de las poblaciones de Varroa sp. (^{Rohlf, 2018}; ^{Maggi et al., 2009}; ^{Cruz, 2017}; ^{Dadgostar & Nozari, 2018}). Con la información obtenida de las imágenes se procedió al Análisis Generalizado de Procrustes (AGP), Análisis de Componentes Principales (ACP), Variables Canónicas y Análisis de Rejilla de Deformación para la determinación del número de especies presentes en la muestra colectada, verificando la significancia del proceso a través del análisis de Cluster y de Kruskal-Wallis.

Finalmente la determinación de la especie se basó en la comparación de índices de largo y ancho del idiosoma a través del programa TPSDig, información confirmada más tarde por el Servicio Nacional de Sanidad y Calidad Agroalimentaria (Informe N°101825-2019-AG-SENASA-OCDP-UCDSV).

Fig. 1 Ubicación geográfica de los puntos de muestreo en apiarios de Apis mellifera L. de la costa norte del Perú, 2018. A: Tumbes, B: Piura, C: Lambayeque, D-E-F-G: La Libertad. Número de colmena y ubicación del apiario: TmT, Tumbes; TmSJ, San Juan de la Virgen; TmCL, Cabeza de Lagarto en Pampas de Hospital; PuMe, Medio Piura; PiU, Piura; PuRS, Piura Rio Seco; LmMMM, Manuel María Mesones Muro; LmEb, El badén; LmEZ, El zanjón; Vr,Virú; PiI, Paiján, Inia ; ChP, Pacanguilla; ChT, Talambo; CsC, Cascas; CsL; La ramada; CsS, Singarrán; Lar, Laredo - Catuhay. 

Resultados y Discusión

En el presente trabajo con la finalidad de determinar la diversidad de especies se realizó el Análisis de Componentes Principales (Fig.2), donde se obtuvo como resultante la presencia de una sola especie de Varroa en el norte del Perú. El Análisis de Cluster (Fig.3) reveló la presencia de cinco grupos con comportamiento fenotípico similiar aún cuando todos pertenecen a la misma especie. Finalmente se procedió a la determinación de la especie a través de la comparación de índices longitudinales del idiosoma de individuos adultos (Fig.4).

Fig. 2 Diagrama de dispersión del Análisis de Componentes Principales de las coordenadas cartesianas de ocho Puntos Anatómicos de Referencia (PAR) de la placa metapodal, esternal y anal digitalizados en 510 especímenes de Varroa sp. de apiarios de la costa norte del Perú, 2018. 

Fig. 3 Análisis Cluster mediante algoritmo de similitud del método de análisis de grupos pareados no ponderados (UPGMA) a partir de la distancia Mahalanobis de 510 especímenes de Varroa sp. de apiarios de la costa norte del Perú, 2018. 

Fig. 4. Puntos anatómicos de referencias para obtener las distancias: largo (1-2) y ancho (3-4) del idiosoma de Varroa sp. que parasitan a A. mellifera en la costa norte del Perú, 2018. 

El Análisis de Componentes Principales (Fig.2) a partir de ocho Puntos Anatómicos de Referencia (PAR) en la superficie ventral del ácaro definidos por Análisis Generalizado de Procrustes, reveló una superposición significativa entre todos los individuos de Varroa provenientes de diferentes apiarios del norte del Perú (Fig.1). El solapamiento entre los puntos confirman que no hay diferencias en la conformación de los individuos examinados. Siguiendo las metodologías propuestas (Borda & Ramirez, 2014; ^{Dadgostar & Nozari, 2018}; Pérez & Zavala, 1993) en base a la superposición de los valores centroides de los 510 especímenes evaluados se define que los ácaros presentes en los diferentes apiarios de la costa norte del Perú pertenecerían a una misma especie.

Estos resultados coincidieron con los obtenidos por Análisis de Variables Canónicas (AVC) y Análisis de Rejilla de Deformación y verificandos más tarde la prueba de Kruskal-Wallis con un p ≤ 0,05, detallando un valor de p = 0.002468. López (2015) afirma que el análisis de variables canónicas maximiza la separación entre grupos y permite visualizar las diferencias morfológicas entre las poblaciones; sin embargo, las separaciones fueron reducidas, por ello, los especímenes de Varroa sp. que parasitan a las colonias de Apis mellifera de la costa norte del Perú, serían de la misma especie.

Aún, cuando los ácaros de Varroa pertenecen a la misma especie, el Análisis Cluster (Fig. 3) a partir de las distancias de Mahalanobis de los 510 especímenes confirman la presencia de cinco clados o grupos de Varroa en la costa norte del Perú. El clado I incluye los apiarios Piura C, Lambayeque A, Paiján A, Cascas B y Cascas C. El clado II incluye Tumbes A, Tumbes B, Tumbes C, Piura B, Chepén A y Chepén B. El clado III incluye Piura A, Lambayeque B, Lambayeque C y Virú A. El clado IV únicamente incluye a Laredo A y el clado V incluye a Cascas A. Según diferentes estudios (Chávez, 2016; Boudagga et al., 2003; ^{Maggi et al., 2009}; Akinwande et al., 2012; Badejo et al., 2013; Aude et al., 2016; ^{Dadgostar & Nozari., 2018}), esta agrupación geográficamente interdepartamental se debería a que las zonas son geográficas distantes pero con condiciones climáticas naturales semejantes.

En la Figura 4 haciendo uso de puntos anatómicos de referencia en Varroa se encontró longitudes promedios del idiosoma de 1,11 mm de largo y 1,70 mm de ancho, valores correspondientes a la especie Varroa desructor (^{Anderson & Trueman, 2000}; Zhang, 2000; Boudagga et al., 2003; ^{Maggi et al., 2009}; Kelomey et al., 2016; ^{Cruz, 2017}; Loeza et al, 2018).

Conclusiones

En los apiarios de la costa norte del Perú la especie de ácaro que ectoparasita a Apis mellifera L. es Varroa destructor Anderson & Trueman, la misma cuyas poblaciones se encuentran agrupadas en cinco cluster.