Introducción

Malesherbia Ruiz & Pav. es considerado único género incluido en la subfamilia Malesherbioideae y familia Passifloraceae (APG IV, 2016; ^{Stevens, 2001}; ^{Sun et al., 2016}). Género endémico de Sudamérica, distribuido en Perú, Chile y Argentina, casi exclusivo de las vertientes sudoccidentales de los Andes y el desierto costero, en zonas áridas y pedregosas (^{Gengler-Nowak, 2002}, 2003; ^{Ricardi, 1967}).

Las primeras descripciones de Malesherbia fueron realizadas por Ruiz y Pavón al establecer el género en su obra Florae Peruvianae et Chilensis Prodromus, dedicándolo al francés Lamoignon de Malesherbes, sin designar la especie tipo (Ruiz & Pavón, 1794). Posteriormente Antonio ^{Cavanilles (1797}) establece el género Gynopleura, describiendo Gynopleura tubulosa Cav. (Perú) y Gynopleura linearifolia Cav. (Chile), de las colectas realizadas por L. Neé, mencionando que Gynopleura tiene similitud con Malesherbia de Ruiz y Pavón.

^{Ricardi (1967}) realizó la revisión de Malesherbia, estableciendo a G. tubulosa, M. thyrsiflora y M. cylindrostachya como sinónimos de Malesherbia tubulosa (Cav.) J. St.-Hil., los mismos que fueron aceptados por ^{Brako & Zarucchi (1993}) en su catálogo de las Angiospermas y Gimnospermas del Perú. Por otro lado, Karla ^{Gengler-Nowak (2003}) establece cinco secciones (Cyanpetala, Albitomenta, Parvistella, Malesherbia y Xeromontana) para el género Malesherbia, donde se incluye a M. tubulosa y otras 11 especies en la sección Malesherbia, las cuales también fueron reconocidas por Klaus ^{Kubitzki (2007}) en su descripción de la familia Malesherbiaceae.

En Perú, Malesherbia ha sido tratada por ^{Macbride (1941}), ^{Ricardi (1967}), ^{Brako & Zarucchi (1993}), ^{León et al. (2006}), ^{Beltrán et al. (2018}); adicionalmente, Beltrán & Weigend (2014), así como, Weigend et al. (2015) han aportado con nuevos registros, híbridos y especies nuevas. Beltrán et al. (2018) realizan una sinopsis del género Malesherbia, citando que M. tubulosa presenta una distribución andino costera en las regiones ecológicas del Desierto Semicálido Tropical, Matorral Desértico, Estepa y amplían su distribución a la cuenca del río Marca en el departamento de Áncash siendo este registro el límite más septentrional de la especie. Asimismo, se indica que con mayores esfuerzos de muestreo florístico o exploraciones botánicas en zonas áridas del sur peruano se pueden realizar hallazgos de nuevas especies o nuevos registros para la flora peruana (Beltrán et al., 2018; ^{Whaley et al., 2019}).

M. tubulosa como especie endémica fue evaluada por ^{León et al. (2006}) quienes le asignaron la categoría En Peligro (EN), bajo el criterio B1ab(iii), restringida para Lima y distribuida en las cuencas Chillón y Rímac, presente en las regiones ecológicas del Desierto Semicálido Tropical y Matorral Desértico, entre los 600 a 2800 m s.n.m.

El presente trabajo amplia los conocimientos sobre los aspectos ecológicos, distribución geográfica, hábitats, historia natural, asociaciones biológicas y analizar el estado de conservación de M. tubulosa para el Perú.

Materiales y métodos

El material de estudio corresponde a las colecciones de las expediciones botánicas de Huarango Nature (www.huarangonature. org) en Ica. La toma de datos se realizó in situ, siguen la clasificación de hábitat y vegetación propuesto por ^{Whaley et al. (2010}, 2019) y ^{Moat et al. (2021}). El análisis de las ecorregiones terrestres se basó en la propuesta de ^{Britto (2017}). La herborización se realizó de acuerdo a ^{Bridson & Forman (1998}). Los especímenes fueron depositados en el Herbario San Marcos (USM) y Royal Botanical Garden Kew (K). Para la determinación botánica e historia natural, se revisó literatura especializada de ^{Macbride (1941}), ^{Ricardi (1967}), ^{Spencer & Seigler (1985}), ^{Beltrán et al. (2018}) y ^{Chávez (2019}). Para el análisis de distribución consultamos las colecciones físicas y digitales de los herbarios B, BC, BM, CONC, E, F, G, GH, LIL, LY, MA, MO, MOL, MPU, NY, OS, P, UC, US, USF, USM (acrónimos según ^{Thiers, 2023}); asimismo, la contribución (validada) de la comunidad de ciencia ciudadana Inaturalist (www.inaturalist.org).

Cada registro incluye el nombre de la especie y los datos asociados, localidad de origen (localidades, ríos, caseríos, quebradas, etc.), límites administrativos (departamento, provincia y distrito), notas ecológicas y coordenadas geográficas. Cuando los reportes no especificaban coordenadas geográficas se les asignaron según las localidades de colecta (^{Gonzáles et al., 2018}, 2022).

Para el estado de conservación se evaluó la categoría de amenaza aplicando el criterio B, representada por el EOO (Extensión de presencia) y AOO (Área de ocupación) del sistema de la Lista Roja de la UICN (2012) utilizando GeoCAT (http://geocat.kew. org) (^{Bachman et al., 2011}) y un cálculo del número de celdas (2 x 2 km) que ocupa una especie en un área geográfica (^{Moat et al., 2018}). Para el análisis de la distribución potencial de M. tubulosa se utilizó el algoritmo de Máxima Entropía Maxent 3.4.4. (^{Phillips et al., 2006}, 2023), empleando 19 variables bioclimáticas de WorldClim 2 (^{Fick & Hijmans, 2017}) corriendo el modelo bajo configuraciones predeterminadas. Para la interpretación del modelo se utilizó la característica operativa del receptor (ROC) y el área bajo la curva (AUC), donde los valores de AUC cercanos a 1 se tomaron para indicar una calidad óptima del modelo, y los valores cercanos a 0.5 se interpretaron como deficientes (^{Elith et al., 2011}; Phillips et al., 2006; Phillips & Dudík, 2008).

Resultados

Malesherbia tubulosa (Cav.) J. St.-Hil., Expos. Fam Nat. 2: 357. 1805. urn:lsid:ipni.org:names:149920-2 = Gynopleura tubulosa Cav., Icon. 4: 52. Tab. 375. 1798. TIPO: Perú. Lima, San Buenaventura ex Obragillo et San Buenaventura. Oppidi in Peruvia, L. Neé s.n. (holotipo MA; paratipo MA, F: fragmento). = Malesherbia thyrsiflora Ruiz & Pav., Syst. Veg. Fl. Peruv. Chil. 1: 79. 1798. TIPO: Perú. Cheuchin, J. Dombey, H. Ruiz & A. Pavón s.n. (holotipo BC, MA, BM, F: fragmento). = Malesherbia cylindrostachya Urb. & Gilg, Bot. Jahrb. Syst. 37: 592. 1906. TIPO: Perú, Lima, San Bartolomé, supra St. Bartolomé, ad viam ferream inter Lima et Oroya, 1700-1800 m, XI-1902, A. Weberbauer 1690 (holotipo B; isotipo G; sintipo F; isosintipo F). = Malesherbia tubulosa (Cav.) Macbr., Candollea 5: 393-394. 1934. (F.M. Negs. 2450; 24124).

Descripción. Subarbusto erecto de hasta 2 m, tallos cilíndricos, ramas erectas y ramificadas, densamente hirsuta glandulosa. Hojas alternas, lámina linear a lanceolada, 4-17 cm × 0,2-1,7 cm, ápice agudo, base atenuada, margen ondeado, ligeramente plano, adaxialmente y abaxialmente glanduloso-hirsuto. Inflorescencia simple, racimos densos. Flores axilares, persistentes, pedicelos de 10,5-30 mm de largo, hirsutos.

Brácteas lineares a linear lanceoladas, 1020 × 2 mm, margen ondeado, glandulosohirsuto. Receptáculo cilíndrico, dilatado gradualmente hacia el centro y estrechado hacia el ápice, de 21-48 mm de largo × 4-7 mm de ancho cerca de la base, de 5,5-11 mm de ancho en la porción media, de 5-9 mm de ancho cerca del ápice, adaxialmente y abaxialmente hirsuto, color verde amarillento, naranja amarillento o rojizo, 10 venas verdes. Sépalos 5, triangular con ápice acuminado, 3,5-10 × 2-7 mm, glanduloso, hirsuto, color verde amarillento. Pétalos 5, lanceolado oblongo con ápice acuminado, 2-6,5 × 1-2,2 mm, glanduloso, hirsuto, color verde amarillento. Corona membranácea, almenado dentado, de 1,5-3 mm de ancho, hialino. Androginóforo glabro, y con dilatación apical en forma de disco, 2-4,5 mm de ancho, hirsuto. Estambres 5, de 24,5-52 mm de largo, anteras exertas, filamento de color verde claro; antera suborbicular. Ovario oblongo obtuso, 3-9,5 × 2-3 mm, hirsuto. Estilos 3, de 25-50 mm de largo. Fruto cápsula, 19-40 mm de largo, escasamente hirsuta, apertura 3 valvas apicales acuminadas cada una de 8-13 mm de largo. Semillas numerosas, oblongas, negras, 2-2,5 × 1,5 mm, con costillas longitudinales (Figs. 1 y 2).

Fig. 1 Malesherbia tubulosa. A, Hábito en el Matorral xerofítico de la Quebrada Characas, Huancano, Pisco. B, Floración. C, Fruto inmaduro desprovisto de las piezas florales que la recubren, de Capcha et al. 163 (USM). 

Fig. 2 M. tubulosa. A, Flor. B, Corola. C, Androceo, gineceo con el androginóforo. D, Fruto. E, Semilla. 

Iconografía. Las primeras ilustraciones fueron realizadas por Vicente López Enguídanos retratando a Gynopleura tubulosa en Icones et descriptiones plantarum de A. ^{Cavanilles (1797}, Tab. 375, página 162); otra fue elaborada por Isidro Gálvez Gallo retratando Malesherbia thyrsiflora en Flora peruviana et chilensis (1802, Icon. 254 “CCLIV”, página 30); otra ilustración de Malesherbia tubulosa fue realizada por el artista H. Garnier (Garnier del) que se incorporó entre 1876-1881 al equipo de Antonio Raimondi; y que fue recopilada en el Tomo II sobre Flora perpetua de la Colección Museo Raimondi por Luis F. ^{Villacorta (2010}) página 294. (Fig. 3).

Fig. 3 Iconografía. A, Gynopleura tubulosa retratado por Vicente López en Icones et descriptiones plantarum (^{Cavanilles, 1797}). B, Malesherbia thyrsiflora retratado por Isidro Gálvez en Flora peruviana et chilensis (Ruiz & Pavón, 1802). C, Malesherbia tubulosa ilustrado por H. Garnier en Flora perpetua: arte y ciencia botánica de Antonio Raimondi y recopilado de la Colección Museo Raimondi (^{Villacorta, 2010}). 

Distribución. Se reporta por primera vez a M. tubulosa en Ica, en la Quebrada Characas del distrito de Huancano, provincia de Pisco, y en la Quebrada Almacén del distrito de San Juan de Yanac, provincia de Chincha. Este hallazgo amplía la distribución geográfica en aproximadamente 100 km desde el registro más sureño de Lima (Yauyos) hasta Ica (Pisco), convirtiéndose en el registro más meridional (13° de Latitud). Asimismo, se ha registrado un nuevo hábitat y límite occidental de la especie en las Lomas de Carabayllo en Lima, ubicado a una distancia cercana de 13 km de la línea costera.

Se recolectaron 84 registros de M. tubulosa en el Perú, de los cuales 76 incluyen información para su georreferenciación (Fig. 4), Lima con 56, seguido por Ica con 18 y dos para Áncash. La especie se encuentra distribuida en siete provincias de Lima, siendo Canta y Huarochirí la de mayor cantidad de registros, acumulando el 55% del total. En Ica se reportan diez registros en la provincia de Pisco y ocho en Chincha, en Áncash se reportaron dos registros en la provincia de Recuay. Todo el material de referencia se cita en el Apéndice 1.

Fig. 4 Registros de M. tubulosa en el Perú, mostrando los registros conocidos, nuevos registros y rutas exploradas en Ica. Cobertura de Lomas ‘fog oasis’ según ^{Moat et al., 2021}. 

La distribución altitudinal de M. tubulosa abarca desde los 590 hasta los 3680 m s.n.m., con la mayoría de registros entre los 1300 y los 3000 m s.n.m.

El valor de AUC (0.964) obtenido para el modelo de distribución potencial de M. tubulosa fue altamente preciso en la idoneidad del hábitat. Las variables climáticas con mayor contribución para el modelo fueron: Rango diurno medio (Bio2), Estacionalidad de las precipitaciones (Bio15), Temperatura máxima del mes más cálido (Bio 5), Isotermalidad (Bio3), Precipitación del trimestre más seco (Bio17). Los resultados del análisis revelan que los valores más altos de idoneidad se encontraron principalmente en las cuencas de las vertientes occidentales del departamento de Lima y en la zona sur de Áncash. Además, se observaron valores de idoneidad intermedios en los departamentos de Cajamarca, La Libertad, Huancavelica y Ayacucho. Cabe destacar que en estos departamentos aún no ha sido posible confirmar la presencia de esta especie (Fig. 5).

Fig. 5 Distribución potencial y valores de idoneidad de M. tubulosa en el Perú. 

Hábitat y ecología. M. tubulosa se encuentra en las laderas occidentales de los Andes peruanos, habitando principalmente en matorrales xerofíticos o en el piso xerofítico de Áncash, Lima e Ica. Sin embargo, se han encontrado algunas excepciones, como en las formaciones de Lomas “Oasis de niebla” en Carabayllo, Lima. (Fig. 6).

Fig. 6 Hábitats de M. tubulosa. A. y B. Matorral xerofítico y hábito en Áncash. C. y D. Lomas “Oasis de niebla” y hábito en Lima. E. y F. Matorral xerofítico y hábito en Ica. 

El matorral o piso xerofítico se compone principalmente de hierbas, arbustos y cactus, dominado por la familia Asteraceae con Baccharis kingii Cuatrec., Encelia canescens Lam., Helogyne straminea B.L.Rob., Ophryosporus floribundus (DC.) R.M.King & H.Rob., Trixis cacalioides D.Don, Verbesina saubinetioides S.F.Blake y Zinnia peruviana (L.) L.; Solanaceae con Browallia americana L., Exodeconus prostratus (Dombey ex L’Hér.) Raf., Nicotiana glutinosa L. y Solanum pennellii Correll; Malvaceae con Tarasa operculata (Cav.) Krapov. y Waltheria ovata Cav.; Anacardiaceae con Orthopterygium huaucui (A.Gray) Hemsl.; Cactaceae con Armatocereus matucanensis Backeb., Browningia candelaris (Meyen) Britton & Rose, Espostoa melanostele (Vaupel) Borg, Haageocereus acranthus (Vaupel) Backeb., Loxanthocereus peculiaris Rauh & Backeb., Melocactus peruvianus Vaupel y Neoraimondia arequipensis (Meyen) Backeb; entre otras.

Las Lomas “Oasis de niebla” están compuestas principalmente por herbáceas, formando mantos extensos de Nasa urens (Jacq.) Weigend [Loasaceae], Fuertesimalva peruviana (L.) Fryxell [Malvaceae], Nicotiana paniculata L., Nolana humifusa (Gouan) I.M.Johnst., Solanum montanum L. y Solanum peruvianum L. [Solanaceae]. Además de Loxanthocereus acanthurus (Vaupel) Backeb. [Cactaceae], Valeriana chaerophylloides Sm. [Caprifoliaceae], Stellaria cuspidata Willd. ex D.F.K.Schltdl. [Caryophyllaceae], Sicyos baderoa Hook. & Arn. [Cucurbitaceae], Salvia paposana Phil. [Lamiaceae], Calandrinia alba (Ruiz & Pav.) DC. [Montiaceae], y Oxalis lomana Diels [Oxalidaceae]; entre otras.

Las ecorregiones donde crece M. tubulosa están representadas en su gran mayoría por la ecorregión Matorral Desértico Bosque Seco y en menor proporción la ecorregión Meso Andino y Matorral Desértico Bosque Seco. En Ica y Lima están representados por la ecorregión del Desierto Costero Subtropical y el Matorral Desértico Bosque Seco; mientras que Áncash en la ecorregión Meso Andino.

El registro de M. tubulosa en las Lomas de Carabayllo presentó una población aproximadamente de 70 individuos descubiertos después de “El Niño 2009 2010”. Probablemente la ocurrencia de periodos más secos no permitió el establecimiento de esta población; ya que en recientes visitas (2022) no se encontró ningún individuo vivo.

Fenología. Los registros obtenidos indican que la floración (fl) tiene mayor incidencia durante los meses de Marzo- Mayo. También se observó fructificación (fr) paralela y post-antesis de las flores durante estos meses.

Nombres comunes. Jontonya “Ica” (Capcha et al. 194), Mullaca “Áncash” (Gamarra P. 673), Verónica “Lima” (Ferreyra R., Cerrate E. & Tovar O. 14897).

Usos populares. La planta es utilizada por los pobladores de Huancano (Pisco, Ica) con fines medicinales, exclusivamente se usan las hojas en infusiones o mates para el tratamiento del resfriado.

Fauna asociada. Durante el estudio de M. tubulosa en su hábitat, se observaron picaflores (cf. Rhodopis vesper), arácnidos, pulgones, coleópteros, abejas nativas y orugas-adultos de la mariposa Dione (Agraulis) dodona Lamas & Farfán (Nymphalidae: Heliconiini); posturas de D. dodona en los botones florales, larvas que se alimentaban de los tubos florales y otras se trasladaban entre el tallo y las hojas, usando estas estructuras como refugio. Además, se efectuó un seguimiento de la metamorfosis de D. dodona (Fig. 7).

Fig. 7 Fauna asociada a M. tubulosa. A. Posturas de Dione (Agraulis) dodona en las flores. B. Larvas entre hojas. C. Vista lateral del adulto. D. Vista superior del adulto. 

Estado de conservación. El análisis de los reportes conocidos incluyendo los nuevos registros en este estudio estiman una extensión de presencia (EOO) de 19114 km2 y área de ocupación (AOO) de 192 km2, tomando en consideración el AOO y los aspectos ecológicos analizados, proponemos categorizar a M. tubulosa como En Peligro (EN, B2ab(iii, iv)). Se debe considerar la fragilidad de los hábitats y las actividades antropogénicas como la crianza de ganado vacuno y caprino, el cambio de uso de suelo para monocultivos, urbanización acelerada y sin control (“invasiones”), contaminación por desechos sólidos, concesiones para actividades mineras o gaseoductos y la infraestructura para la crianza de aves de consumo humano. Todas estas actividades ocasionan la disminución de las poblaciones y fragmentación de hábitats, causando una desaparición paulatina de los ambientes naturales. Por ello es necesario monitorear las poblaciones y gestionar medidas de protección-conservación para la especie y gestión de los ecosistemas.

Discusión

^{Beltrán et al. (2018}) indican que M. tubulosa es conocida como endémica de las vertientes occidentales del centro del Perú (Áncash y Lima) y posee una gradiente altitudinal desde los 1000 hasta los 3200 m s.n.m. El presente hallazgo amplía el rango de distribución para el sur (Ica); asimismo, se brinda el primer registro en el ecosistema de lomas, y se amplía el rango altitudinal desde los 590 hasta los 3680 m s.n.m.. Asimismo, se debe esperar un periodo o evento climatológico extremo que reconfirme si M. tubulosa logró la meta de perpetuar sus semillas en las lomas de Carabayllo o definitivamente estaríamos frente a un caso de dispersión incompleta.

^{Beltrán et al. (2018}) y ^{Gengler-Nowak (2003}) proyectaron la posibilidad de nuevos registros para el sur peruano, por lo que este hallazgo coincide y reafirma la existencia del género Malesherbia para Ica.

Los datos acumulados son de gran importancia y utilidad para abordar una variedad de temas, como comprender los patrones de distribución de esta especie. En este sentido presentamos el primer mapa con las localidades conocidas, así también, graficamos áreas potenciales donde la especie puede ocurrir. La máxima idoneidad de su distribución latitudinal potencial apenas está restringida a 3° pero con una discontinuidad marcada por las zonas hiper-áridas entre cada valle de Áncash, Lima e Ica.

El nombre común “Jontonya” y el uso etnobotánico de M. tubulosa, amplía el conocimiento documentado del género Malesherbia (^{Bussmann & Glenn, 2010}; Bussmann & Sharon, 2016; ^{Gamarra, 2012}).

El presente estudio amplía el conocimiento sobre la fauna asociada a M. tubulosa, documentando que la mariposa Dione (Agraulis) dodona cohabita con algunas especies de la sección Malesherbia; concordando con lo indicado por ^{Beccaloni et al. (2008}) que algunas especies de Dione (Dione glycera Felder & Felder y Dione moneta Hübner) son huéspedes del género Passiflora [Passiflora mollissima (Kunth) L. H. Bailey, P. amazonica L. K. Escobar, P. serratodigitata L.] para Perú. Asimismo, recientes investigaciones sobre D. (A.) dodona muestran su distribución para las vertientes occidentales de los Andes del Perú y norte de Chile asociándose a M. tubulosa y otras especies de género (Malesherbia angustisecta Harms, M. arequipensis Ricardi, M. ardens J. F. Macbr., M. auristipulata Ricardi, M. fatimae H. Beltrán & M. Weigend y M. tenuifolia D. Don) como planta hospedante (^{Farfán et al., 2022a}, 2022b).

^{León et al. (2006}) asignaron a la especie una categoría de “EN, B1ab(iii)”, pero la legislación peruana en su lista oficial de especies de flora silvestre categorizadas (D.S. 043-2006-AG), así como, en su actualización (R. M. Nº 0505-2016-MINAGRI) y la UICN no la incluyen en ninguna categoría de amenaza. Por lo tanto, en base a la información actualizada y disponible en este estudio se propone que la especie sea categorizada como “En Peligro” (EN, B2ab(iii, iv)).

Las poblaciones de M. tubulosa enfrentan desafíos y amenazas en los valles, lomas y quebradas xerofíticas en Áncash, Lima e Ica, por lo que requieren medidas de conservación, restauración y protección urgente.