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INTRODUCCIÓN
Los mántidos son insectos muy llamativos por su morfología compleja y variada caracterizándose por presentar patas anteriores utilizadas principalmente para capturar a sus presas. Se conoce que juegan un papel muy importante como depredadores de insectos en los ecosistemas en los cuales viven (Patel et al., 2016) con un camuflaje elaborado que les sirve para acechar a sus presas debido a sus hábitos crípticos, capacidad para alimentarse de diversas presas y presentar bajas densidades de población. (Svenson & Whiting 2004; Rivera, 2010; Nisip et al., 2019). El Orden Mantodea reúne aproximadamente 2000 especies en más de 400 géneros (Otte et al., 2016), los cuales pertenecen a 15 diferentes familias, siendo África el continente con mayor número de especies con cerca de 900, seguidos por Asia que aporta cerca de 550; nuestro continente americano reúne más de 425 especies (Agudelo & Chica 2002; Otte et al., 2016).
Según la clasificación de Ehrmann (2002) incluidos en seis familias de distribución neotropical (Cheateessidae, Mantoididae, Acanthopidae, Liturgusidae, Thespidae y Mantidae (Agudelo et al., 2007; Ariza et al., 2012) de las 15 familias que forman este grupo. La familia Liturgusidae (sensu Ehrmann 2002) incluye un amplio conjunto de géneros distribuidos en los cinco continentes, todos los miembros se caracterizan como ecomórficos especialistas en troncos o ramas de árboles (Svenson & Whiting, 2004), comúnmente denominados "mantis de cortezas", el grupo de estas especies de mantis exhiben: fuerte moteado de camuflaje que incluye colores marrón, negro y otros tonos color tierra que combinan con los colores de los sustratos de la corteza de árbol o líquenes; presentan un cuerpo aplanado dorso ventralmente, lo que le permite mantener el cuerpo muy cerca del sustrato y correr rápido(Rivera, 2010); así mismo, presenta una fosa femoral pro torácica ventral para acomodar la espina tibial apical protorácica posteroventral (Wieland, 2013) no se conoce si las ninfas y adultos eligen preferentemente diferentes partes de los árboles (Svenson & Whiting, 2009).
Los Liturgusidae Neotropical (sensu Ehrmann 2002) incluyen tres géneros descritos y 24 especies que se distribuyen desde el sur de Estados Unidos y unas pocas Islas del Caribe hasta las regiones del sur de Brasil y Bolivia. Liturgusa Saussure, 1869, Hagiomantis Audinet Serville, 1838 y Gonatista Saussure, 1869 (Svenson & Whiting, 2009; Rivera & Svenson, 2016). Igualmente, en el Neotrópico se conocen tres géneros de la subfamilia Liturgusinae, con Liturgusa Sausarre como el más diverso con alrededor de 14 especies (Rivera, 2010).
El rango geográfico de Liturgusa se extiende desde Centroamérica al sur de Bolivia y del este al centro de Brasil. La gran mayoría de los registros del género provienen de bosques tropicales húmedos, pero también se han encontrado algunas especies en bosques secos estacionales en América Central y del Sur como Venezuela, Colombia, Ecuador y Perú. (Nisip et al., 2019; Schwarz et al., 2020). Los adultos y las ninfas de Liturgusa han sido encontrados juntos en el mismo árbol, lo que sugiere una superposición de generaciones en el mismo hábitat, pero no se ha documentado el cuidado de las crías por los padres. Las hembras depositan sus pequeñas ootecas sobre la corteza de los árboles (Svenson, 2014).
De las 24 especies descritas del género Liturgusa, Liturgusa maya Saussure & Zehntner es la más distribuida, con registros de centro de México, Nicaragua, Costa Rica centro de Venezuela y tan al sur como al sur del Perú (Svenson, 2014; Juárez-Noé & González-Coronado, 2020; Blasco-Aróstegui & García -Gila, 2021). L. maya cuya presencia es frecuente en las condiciones de la región Tumbes en cultivos de cacao y de cítricos, poseen una gran agilidad y destreza cuando se desplazan rápidamente en los troncos de los cultivos donde su presencia es muy frecuente. También tienen un excelente camuflaje, similar a los líquenes que crecen en los troncos de los árboles indicados (Hansson et al., 2014).
Esta especie ocurre en una variedad de tipos de hábitat, incluyendo bosques húmedos tropicales, bosques secos estacionales, márgenes de bosques alterados y zonas semiurbanas. Más allá de la capacidad de prosperar en una variedad de hábitats en un área geográfica grande, esta especie también es adaptable en términos de su plasticidad de tamaño, siendo las hembras más grandes casi 1,5 veces el tamaño de los machos que son pequeños (Svenson, 2014). Los mantidos en general ovipositan sus huevos contenidos en ootecas de diversas formas y tamaños sobre los substratos en los cuales se desarrolla con la finalidad de brindar un soporte y apoyo a los huevos de las condiciones ambientales y enemigos naturales (Domenech, 2019).
Las ootecas de mantis generalmente muestran un alto grado de depredación o parasitismo por parte de múltiples organismos, se han registrado como parasitoides de ootecas, principalmente algunas micro-avispas, de las familias Scelionidae, Eupelmidae y Torymidae (Rivera, 2003; Brannoch et al., 2017).
En el caso de la especie en estudio estas son afectadas por depredadores o parasitoides, así por ejemplo Padron et al. (2014) registra por primera vez en Ecuador, la presencia de la avispa Horismenus liturgusae Hansson & Amp que parásita los huevos contenidos en las ootecas. Por otro lado, Murgas et al. (2019) reportan para Panamá a la especie no identificada Anastatus sp. (Eupelmidae).
El objetivo del estudio fue conocer algunos aspectos de la biología y comportamiento de L. maya en condiciones de laboratorio y campo, así como recuperar e identificar las especies de parasitoides de las ootecas, información que no se conoce bajo las condiciones medio ambientales de la región Tumbes.
MATERIAL Y MÉTODOS
Métodos
El trabajo de campo fue realizado en el Sector Casa Blanqueada, distrito de San Jacinto, región Tumbes, Perú (Figura 1).
Se eligieron dos campos cultivados con cacao, el primero ubicado en las coordenadas S: 03º43.859’, W: 080º26.945' y el segundo 03º43.859', W: 080º26.885', donde se muestrearon 10 plantas al azar por campo con la finalidad de evaluar el número de adultos y ninfas presentes en los tallos (troncos) de la planta y así mismo colectar manualmente o con ayuda de red entomológica adultos o ninfas, los mismos que fueron llevados al Museo de Entomología, en el caso de los adultos de ambos sexos se colocaron en jaulas acondicionadas para que copularan para obtener ootecas y determinar el periodo de incubación de los adultos y el número de individuos que emergen por ooteca. A los adultos se les proporcionaban como fuente de alimento insectos como cigarritas y moscas. En condiciones de campo, se colectaron ootecas que se encontraban adheridas a las hojas (Figura 2a) o a los tallos (troncos) (Figura 2b) de las plantas de cacao con la finalidad de determinar la presencia de parasitoides. Para la toma de fotografías se hizo uso de una cámara marca Canon modelo PowerShot SX50HS. Los parasitoides que emergieron de las ootecas fueron depositados en alcohol al 70%, luego fueron montados en punta de cartulina opalina en alfiler entomológico, etiquetados con los respectivos datos de colección y observados en un estereoscopio marca Carl Zeiss modelo Stemi 305. El material se encuentra depositado en el Museo Entomológico de la Universidad Nacional de Tumbes.
Identificación de los parasitoides
Para la identificación de las familias a las cuales pertenecen los parasitoides colectados y los géneros respectivos, se utilizaron las llaves de clasificación de Gibson (2006), Hanson (2006), Schauff et al. (2006), y otras fuentes bibliográficas.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Número de ninfas y adultos
En la Tabla 1 se presentan los resultados de las evaluaciones realizadas en campo de la población de adultos y ninfas que son frecuentes encontrar desplazándose sobre los tallos del cacao. Los valores fluctúan entre 1,8 y 3,1 individuos promedio para el caso de las ninfas y en el caso de los adultos de 0,4 a 1,3 por tallo o tronco.
Ootecas
Las ootecas tienen forma de una botella (Figura 3a) con una longitud promedio de 7,85 mm. Se logró que, de los ejemplares colectados, ovipositaron dos ootecas. Para la primera ooteca a los 15 días emergieron dos individuos y a los 16 días 23; para la segunda el periodo de incubación fue de 17 días y el número de ninfas que emergieron de la ooteca fue de 37. Las ninfas emergen por la parte apical de la ooteca (Figura 3b), recién emergidas, las ninfas son de color blanco transparente, resaltando los ojos de color marrón oscuro a negro, a medida que transcurren los días van adquiriendo el respectivo color críptico (Figura 4a), que les permite confundirse con la corteza de los tallos. Al respecto Svenson (2014) indica que la ooteca está adherida a un sustrato sólido y que generalmente este sustrato está constituido por la corteza de los árboles, que el cuerpo es esférico con un tubo hueco ahusado con origen en una posición dorsal medial a unos 45º desde una perspectiva lateral en relación con la superficie de fijación, las ninfas emergen a través del tubo hacia el exterior y se desconoce el número de huevos en toda la especie.
Longitud y expansión alar
La hembra mide en promedio 25,30 mm de longitud y 14,11 mm de expansión alar, el macho 20,38 mm y 12,22 mm (Tabla 2). En cultivos de cacao se han encontrado ejemplares de L. maya alimentándose de cigarritas de la familia Cicadellidae. En relación a la morfometría, Svenson (2014) indica que solamente observó un macho y dos hembras de L. maya con medidas del pronotum comparables a L. kirtlandi y que el notum del macho medía entre 5,61-7,39 (promedio 6,25), y en hembras 6,55-8,99 (promedio 7,42).
Tabla 1. Número de ninfas y adultos de L. maya en campos del cultivo de cacao- Casa blanqueada -Tumbes, Perú
| Estado de desarrollo | Campo | Planta | Total | Prom. | |||||||||
| 1 | 2 | 3 | 4 | 5 | 6 | 7 | 8 | 9 | 10 | ||||
| Ninfa | A | 2 | 2 | 1 | 5 | 2 | 2 | 2 | 5 | 7 | 3 | 31 | 3,1 |
| B | 2 | 1 | 2 | 0 | 2 | 1 | 0 | 1 | 8 | 1 | 18 | 1,8 | |
| Adulto | A | 0 | 0 | 0 | 0 | 1 | 1 | 1 | 0 | 1 | 0 | 4 | 0,4 |
| B | 0 | 0 | 2 | 3 | 0 | 0 | 4 | 1 | 0 | 3 | 13 | 1,3 | |
Tabla 2. Longitud y expansión alar en mm de adultos de L. maya en campos del cultivo de cacao- Casa blanqueada -Tumbes, Perú
| Nº ejemplar | Machos | Hembras | |||
| Longitud | Expansión alar | Longitud | Expansión alar | ||
| 1 | 21,45 | 13,32 | 26,94 | 14,06 | |
| 2 | 20,13 | 11,22 | 24,86 | 14,12 | |
| 3 | 20,13 | 13,32 | 23,98 | 14,12 | |
| 4 | 20,11 | 11,82 | 25,89 | 14,13 | |
| 5 | 20,11 | 11,42 | 24,82 | 14,10 | |
| Promedio | 20,38 | 12,22 | 25,30 | 14,11 | |
Observaciones sobre comportamiento
Los miembros de esta especie tienen como hábitat la corteza de los árboles de cacao sobre la cual se desplazan con mucha velocidad. Los individuos alinean el eje longitudinal del cuerpo con el eje longitudinal del tronco del árbol con la posición de la cabeza dirigida hacia abajo, la parte posterior del abdomen toca ligeramente o casi toca la corteza mientras la cabeza y patas pro torácicas se sostienen en una posición elevada formando un ángulo con respecto al tronco (Figuras 4 a y 4 b). Lo observado sobre este comportamiento está reportado por Svenson (2014). Durante el proceso de cópula el macho que es de menor tamaño se encuentra encima de la hembra sujetándose al cuerpo de ésta con sus patas anteriores (Figura 5).
Parasitoides de ootecas
De las siete ootecas que se colectaron en campo, cuatro estaban vacías y tres de ellas se encontraban parasitadas, de la primera emergieron 9 ninfas y 30 parasitoides, de la segunda 14 ninfas y seis parasitoides y de la tercera 9 ninfas y 15 parasitoides, se determinaron tres especies de parasitoides pertenecientes a las familias Torymidae, Eupelmidae y Eulophidae del orden Hymenoptera. De la primera ooteca emergieron 20 ejemplares de la familia Eulophidae y 10 de la familia Eupelmidae, de la segunda cinco Eupelmidae y un Torymidae y de la tercera 10 Eulophidae y cinco Torymidae.
Figura 5. Liturgusa maya en típica posición de cópula, el macho se encuentra sobre la hembra y es el de menor tamaño.
De acuerdo con las características observadas en los ejemplares que corresponden a la familia Torymidae se determinó que pertenecen al género Podagrión (Figura 6a), en lo que corresponde a los de la familia Eupelmidae estas son coincidentes con las del género Eupelmus (Figura 6b) y en el caso de los ejemplares de Eulophidae, estas concuerdan con las del género Horismenus Walker (1843) (Figura 6c). Cabe indicar que los parasitoides son un grupo de especies interesantes, ecológicamente importantes y taxonómicamente con muchos desafíos (Heraty et al., 2013; Munro, 2011), son especialmente diversos y dominantes en el Neotrópico (Murray & Heraty, 2019).
Figura 6. Parasitoides recuperados de ootecas: (a) Podagrión sp., (b)Eupelmus sp. y (c) Horismenus sp.
Por otro lado, el género Horismenus es el más grande de la familia Eulophidae (Hansson, 2009), predominantemente neo tropicales (Kenyon et al., 2015) y que actualmente incluye más de 400 especies (Hansson, 2009; Kenyon et al., 2015); este género, tiene su principal distribución en América Tropical, pero también se conocen varias especies de las zonas templadas de América del Norte. Las especies pertenecientes a este género son parasitoides, que se desarrollan como parasitoides primarios o secundarios en una amplia gama de huéspedes que incluyen insectos inmaduros de siete órdenes de insectos y varias familias, pero también huevos (sacos de huevos) de cuatro familias diferentes de arañas (Hansson, 2009). En Brasil, se han observado especies de Horismenus emergiendo de larvas de minadores de hojas (Phyllocnistis citrella Stainton) en cultivos de cítricos (Thomazini & Albuquerque, 2005), y como hiperparisitoides del bracónido Cotesia alius (Muesebeck) (Neto & Di Mare, 2010).
En Ecuador Hansson et al. (2014) reportan haber encontrado una nueva especie de Horismenus Walker, H. liturgusae Hansson & Schoeninger (Hymenoptera: Eulophidae), y realizan su descripción a partir del material obtenido de una ooteca de una especie de mantis no identificada del género Liturgusa Saussure y la comparan con H. argus Hansson, una especie que es muy similar a Horismenus liturgusae sp. n. e indican que tiene un comportamiento gregario y que de una sola ooteca obtuvieron 49 ejemplares adultos, y destacan que este es el primer registro de una especie de Horismenus parasitando mantis, y el primer registro de una especie de Horismenus obtenido de una ooteca. Para el caso de Torymidae, Ramírez-Guillén & Martínez-Luque (2018) reportan que han recuperado de ootecas de mantis de la familia Mantidae para México a Podagrión mantis y Podagrión oon y así mismo indican que recuperaron dos especies de la familia Eupelmidae (Eupelmus epicaste y Eupelmus sp.). Rivera (2003) para Tumbes y Lima. reporta a Podagrion brasiliensi como parasitoide de ootecas de Musonia surinama.
CONCLUSIONES
Se determinó que el periodo de incubación de L. maya para las condiciones de Tumbes es de 15 a 17 días. El número promedio de individuos encontrados por tallo está en el caso de las ninfas entre 1,8 y 3,1 y en el caso de los adultos de 0,4 a 1,3. De las ootecas se recuperaron tres especies no identificadas de parasitoides, pertenecientes a los géneros Podagrión, Eupelmus y Horismenus. La especie más abundante es la que pertenece al género Horismenus. Es importante determinar los servicios eco sistémicos que cumple L. maya en los agroecosistemas y establecer su rol como regulador natural de las especies de fitófagos en el cultivo de cacao y definir si su presencia guarda relación con agroecosistemas en las cuales se realiza un manejo de cultivos orgánicos.
