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INTRODUCCIÓN
Especies del género Capsicum son comúnmente conocidas como ajíes y pimientos constituyendo hortalizas cuyos frutos son ampliamente consumidos frescos y secos, así como procesados (Tripoddi, 2019). Ajíes y pimientos son originarios de América Tropical pero su cultivo se extendió a todo el mundo y actualmente se cosechan 2.069.990 ha con una producción anual estimada en 36.136.996 t y de esa producción en el año 2020 Ecuador alcanzó 8075 t provenientes 2204 ha (Faostat, 2022). El género Capsicum incluye 35 especies (Carrizo et al., 2019) en las que existen cinco cultivadas comercialmente, C. annuum, C. baccatum, C. chinense, C. frutescens, y C. pubescens, siendo, C. annuum es la más ampliamente cultivada (Kratf et al., 2014, Tripoddi, 2019).
Tal como fue señalado por agricultores de algunas provincias ecuatorianas, el cultivo de C. annuum podría ser afectado por problemas de plagas entre los que destacan, las especies de áfidos, Aphis gossypii Glover y Myzus persicae Sulzer (Hemiptera: Aphididae), los ácaros, Polyphagotarsonemus latus Banks (Acari: Tarsonemidae), Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae), así como la negrita, Prodiplosis longifila (Gagné) (Diptera: Cecidomyiidae) (Chirinos et al., 2020). El notorio daño que estos artrópodos plagas pueden ocasionar en hojas, flores y frutos, ha incidido en que se realice un promedio dos aspersiones semanales de plaguicidas de órgano-sintéticos (Chirinos et al., 2020). Adicionalmente, Castresana y Puhl (2018) indicaron que en la provincia de Entre Ríos, Argentina, los daños causados por pulgones en varios cultivos protegidos, como pimiento, han conllevado a lo largo de los años, al uso de insecticidas de síntesis química, predominando aquellos de amplio espectro (organoclorados, organofosforados, carbamatos y piretroides), lo que ha generado desequilibrios ecológicos.
El efecto de las aspersiones con insecticidas organo-sintéticos sobre la biodiversidad dentro de un agroecosistema, especialmente sobre las plagas y los enemigos naturales ha sido corroborado experimentalmente en algunas investigaciones. El minador de la hoja, Liriomyza spp. (Diptera: Agromyzidae) y la mosca blanca, Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae) han incrementado vertiginosamente sus densidades poblacionales cuando se realizaron frecuentes aspersiones de insecticidas sintéticos como consecuencia de la reducción de los parasitoides, lo que fue observado en tanto en la década de los noventa (Chirinos et al., 1996) como más recientemente (Chirinos et al., 2014; Chirinos et al., 2017; Zambrano et al., 2021).
Aunque los agroecosistemas se caracterizan por ser intrínsecamente inestables es fundamental el conocimiento estructural y funcional de la artropodofauna asociada. El comprender las interacciones tróficas en agroecosistemas contribuiría a promover prácticas que mejoren la biodiversidad para generar servicios ecosistémicos como la polinización, y el control biológico de plagas (González-Chang et al., 2016). Por ejemplo, la conservación y el control biológico aumentativo no requiere la introducción de enemigos naturales, pero debe proveerse el ambiente adecuado que tienda a incrementar la supervivencia, fecundidad, longevidad y comportamiento de estos agentes de control biológico con el fin de aumentar su efectividad.
En este orden de ideas, como base para diseñar programas de manejo sostenible de plagas se realizó el presente estudio con el objetivo de estimar la diversidad y abundancia de taxones de insectos y ácaros que pueden encontrarse en un cultivo de pimiento.
MATERIAL Y MÉTODOS
El estudio se condujo durante agosto 2021 y enero 2022 en la localidad de Pimpiguasí, Manabí, Ecuador, coordenadas geográficas: X: 569348 y Y: 9886231, 90 msnm. La zona de vida corresponde a un bosque seco tropical.
Para iniciar el ensayo, bandejas germinadoras de 125 orificios fueron llenadas con turba de musgo en las que se sembraron semillas de pimiento híbrido Quetzal. Las plantas germinaron aproxima-damente 10 días después de la siembra y en la bandeja se mantuvieron durante 25 días. Las plantas de pimiento fueron trasplantadas a un lote de 1000 m2, con una distancia entre plantas 0.40 m y 1 m entre hileras. Los muestreos de hojas iniciaron dos semanas después del trasplante.
Semanalmente se tomaban 120 hojas al azar de 60 plantas, del estrato alto medio y bajo (30 hojas por estrato) las cuales se colocaron en bolsas plásticas (25 x 25 cm) para ser llevadas al laboratorio. En el laboratorio las hojas se observaron bajo un estereoscopio Carl Ziess de aumento de 10 a 40X en las que se contaron todos los taxones presentes de fitófagos y enemigos naturales.
Para los enemigos naturales, los depredadores fueron observados sobre la misma planta, incluidos los que se alimenten sobre los trips y áfidos. Los parasitoides fueron obtenidos de las hojas. Áfidos sospechosos de parasitismo (integumento marrón inflado) fueron colocados en placas Petri, para recuperar las especies de parasitoides.
Para la identificación, los especímenes fueron llevados al laboratorio de Diagnóstico Rápido de Agrocalidad (Agencia de Regulación y Control Fito y Zoosanitario), en donde fueron separados hasta el nivel de género o especie, siguiendo los protocolos de preparación de muestras basados en un trabajo realizado por Anderson (1954). Para la identificación de taxones de trips se utilizó la clave taxonómica diseñada Mound et al. (2009), mientras que las especies de ácaros fueron diagnosticadas mediante las claves de Ferragut (2022). Se utilizó la clave dicotómica para especies de parasitoides descrita por Zamora y Hanson (2017) y para los especímenes de Coccinellidae se hizo uso de las características diagnosticas detalladas por Bailón et al. (2022).
El resto de los taxones fueron identificados mediante comparación de especímenes previa-mente identificados, existentes en la Universidad Técnica de Manabí. Los dibujos de insectos incluidos en la Figura 1 fueron creados en Biorender.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Un total de 1485 especímenes de artrópodos fueron observados durante el estudio siendo más abundantes en los siguientes taxones: Coleoptera: Coccinellidae (38%), seguido Trombidiformes: Tarsonemidae (12,9%) y Hemiptera: Aphididae (11%) (Figura 1). Por otra parte, con porcentajes inferiores al 10% se detectaron especímenes pertenecientes a Coleoptera: Chrysomelidae, Hemiptera: Reduviidae, Hemiptera: Flatidae, Hymenoptera: Braconidae, Neuroptera: Chrysopidae, Thysanoptera: Thripidae, Diptera: Syrphidae, Lepidoptera: Noctuidae, Lepidoptera: Sphingidae y Trombidiformes: Tetranychidae. Interesantemente, en este estudio la abundancia de taxones catalogados como enemigos naturales superó en porcentaje (61,5%) la abundancia de los fitófagos (38,5%) (Figura 1).
Figura 1 Porcentaje de taxones encontrados en el cultivo de pimiento: Fitófagos en verde y enemigos naturales en azul.
Fitófagos
Entre los fitófagos, las Familias Tarsonemidae y Aphididae estuvieron constituidas por una sola especie, el ácaro blanco, Polyphagotarsonemus latus Banks, y el pulgón verde del durazno, Myzus persicae (Sulzer), respectivamente, mientras que en la Familia Chrysomelidae se diagnosticaron tres taxones, el escarabajo de oro, Charidotella sp., el escarabajo de las hojas, Chrysolina sp. y el escarabajo pulga, Omophoita sp. Los dos taxones de la Familia Thripidae fueron identificados como, Chaetanaphothrips sp. y Thrips palmi Karny (Figura 2).
Figura 2 Fitófagos: A: Polyphagotarsonemus latus; Thysanoptera: Thripidae. B: Chaetanaphothrips sp.; C: Thrips palmi. Coleoptera: Chrysomelidae. D: Charidotella sp., E: Chrysolina sp.; F: Omophoita sp.
Las especies, P. latus y M. persicae habían previamente sido señaladas por agricultores de algunas provincias de Ecuador como plagas de importancia en el cultivo de pimiento (Chirinos et al., 2020). Ha sido referido que P. latus podría causar pérdidas en el rendimiento de 34,14% de esta hortaliza (Kumar, Tiwari & Singh, 2022). Por su parte, Ghosh et al. (2020) menciona que, T. palmi es la principal plaga insectil de cultivos hortícolas y ornamentales en el mundo, la cual causa daños directos por alimentación en las plantas hospedantes, y los trips constituyen vectores de Tospovirus económicamente importantes. Según Pramanik (2020), los trips son plagas destructivas de especies de Capsicum, los cuales perforan y colapsan las células en diferentes órganos de la planta, lo que resulta en deformación de brotes, hojas, flores, frutos y tallos, además de vectorizar el virus del marchitamiento del tomate (Tomato spotted wilt virus, TSWV) que representa una de las principales amenazas en estos cultivos debido a los efectos adversos sobre la producción.
El pulgón verde, M. persicae es señalado como un insecto polífago debido a que se alimenta de más de 400 especies de plantas, incluyendo hortalizas y ornamentales, en las que una infestación intensiva, disminuye el crecimiento vegetativo y provoca pérdida de botones florales, y adicionalmente es capaz de transmitir unos 100 tipos de virus (Ali et al., 2021).
Los taxones de crisomélidos detectados en este estudio han sido encontrados en Ecuador asociados con varias especies de plantas (Borowiec 1998; Cañarte et al., 2017). Un estudio de campo realizado en el cultivo de pimiento en la localidad de Lodana, provincia de Manabí, Ecuador, en parcelas tratadas y no tratadas con insecticidas, la Familia Chrysomelidae resultó la más abundante con 315 individuos colectados.
Enemigos naturales
Once taxones de enemigos naturales fueron detectados, ocho depredadores y tres parasitoides.
Depredadores. Entre los depredadores se diagnosticaron seis taxones de Coleoptera: Coccinelidae: Psyllobora confluens Fabricius, Cheilomenes sexmaculata Fabricius, Cycloneda sanguinea L., Hippodamia convergens Guérin-Méneville, Paraneda palidulla guticollis Mulsant y Diomus sp. (Figura 3). También se observaron adultos de Neuroptera: Chrysopidae y una especie no identificada del género Zelus (Hemiptera: Reduvidae), así como un Diptera: Syrphidae.
Figura 3 Enemigos naturales identificados: A: Cycloneda sanguínea; B: Cheillomenes sexmaculata; C: Hippodamia convergens; D: Diomus sp.; E: Paraneda palidulla; F: Psyllobora confluens; G: Zelus sp.; H: Neuroptera: Chrysopidae I: Lysiphlebus testaceipes; J: Cotesia congregata; K: Aprostocetus sp.
Los depredadores detectados en el estudio ya habían sido señalados para Ecuador como agentes de control biológico de Hemiptera: Sternorrhyncha en varios cultivos. En sembríos de maíz de tres localidades de la provincia de Manabí, Bailon et al. (2022) observaron 13 taxones de coccinélidos, y entre los más abundantes encontraron Ch. sexmaculata, C. sanguinea, H. convergens y P. confluens. Los mismos investigadores también registraron la presencia de P. pallidula guticollis y Diomus sp.
Larvas de Ceraeochrysa sp. (Neuroptera: Chrysopidae) y ninfas de la chinche, Zelus sp. (Hemiptera: Reduviidae) fueron encontradas depredando el psílido asiático, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) en cítricos de varias provincias de Ecuador (Chávez et al., 2019). Cevallos, Santana & Chirinos (2021) indicaron que, en Ecuador se han registrado más de 30 depredadores diferentes Órdenes controlando insectos plaga que afectan los cultivos.
En otras regiones, también han sido registrados los depredadores detectados en este estudio. Montalva et al. (2010) indicaron a las especies depredadoras, C. sanguinea, H. convergens asociados al pulgón del cipres, Cinara spp. en Brasil. Havanoor & Rafee (2018) señalaron a los coccinélidos como los enemigos naturales con mayor presencia durante todo ciclo de un cultivo de pimiento. Chintkuntlawar, Pata & Saxsena (2015) manifes-taron que coccinélidos fueron los entomófagos más abundantes en un campo experimental de pimiento cuya mayor ocurrencia se observó en la etapa reproductiva del cultivo, depredando huevos de Lepidoptera e insectos de cuerpo blando (ej. áfidos, moscas blancas, trips, entre otros).
Castillo (2015) detectó que, P. pallidula gutticollis se alimenta de áfidos. Por su parte, Mormontoy et al. (2020) detallan que, P. pallidula gutticollis fue observada, en fase larval y adulto, alimentándose de ninfas y adultos de psílido Heteropsylla texana.
Pinzari et al. (2018) manifestaron la importancia de Zelus sp. como eficiente depredador de plagas en cultivos agrícolas.
Parasitoides
El endoparasitoide, Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hymenoptera: Braconidae) fue identificado a partir de momias de M. persicae. Sobre hojas de pimiento fue capturada la avispa parasítica Aprostocetus sp. (Hymenoptera: Eulophidae). Emergiendo de orugas del gusano cachón del tabaco, Manduca sexta L. (Lepidoptera: Sphingidae) fueron observados adultos del parasitoide Cotesia congregata Say (Hymenoptera: Braconidae).
Torres et al. (2018) manifiestaron que, entre los parasitoides de áfidos, la especie L. testaceipes constituye el enemigo natural más importante de áfidos, debido a su capacidad de parasitar en grandes porcentajes. Este parasitoide también ha sido encontrado atacando especies de áfidos asociadas con sorgo en trabajos de campo realizados en los estados de Colima y Tamaulipas, México (Rodríguez et al. 2019).
En cuanto C. congregata, Ramos et al. (2020) señalan que esta especie, parasita M. sexta, especie en la que ataca hospedantes grandes para sostener el desarrollo de varias larvas del parasitoide.
Los resultados muestran que los enemigos naturales fueron más abundantes que los insectos fitófagos, los cuales han sido referidos por otras investigaciones en este y otros cultivos actuando como agentes de control biológico de importancia. Este tipo de investigaciones resultan de fundamental relevancia para el diseño de programas de manejo integrado de plagas.
CONCLUSIONES
Este estudio permitió detectar la diversidad de artrópodos tantos fitófagos como enemigos naturales asociados a un cultivo de pimiento, en el cual los enemigos naturales, superaron en abundancia a los fitófagos, destacando la presencia de seis taxones de Coleoptera: Coccinellidae. El conocimiento de la estructura y función de los artrópodos asociados a un cultivo permite establecer las bases para futuros programas de manejo integrado de plagas.
