Estudio de caso

El estudio de caso está ubicado en el distrito de Cajatambo, perteneciente a la provincia de Cajatambo del departamento de Lima / Perú, al noreste de la ciudad capital (10°28' S, 76°59' O). Posee un área aproximada de 246.37 km² y una variación altitudinal de 1 950 hasta 5 600 msnm, dentro de las cuencas principales del distrito, que son: Cuchichaca y Pumarinri. El distrito colinda al norte con la Zona Reservada Cordillera Huayhuash y el Área de Conservación Privada Huayllapa. El clima del distrito puede definirse por época lluviosa (diciembre - abril) y época seca (mayo - noviembre), y por cuatro tipos climáticos como lluvioso con otoño e invierno secos - frío, semiseco con otoño e inviernos secos; semiseco con invierno seco - frío y templado; semiárido con invierno seco - templado (^{SENAMHI, 2020}). El área de estudio está presente en 2 de 15 ecorregiones, según ^{Britto (2017}): “Meso-Andina”, ubicado en las vertientes occidentales, laderas de valles interandinos y el altiplano, entre 2 500 a 3 800 msnm; y “Puna Húmeda-Seca”, incluye la franja andina de Arequipa a La Libertad, entre 3 800 y 4 200 msnm. En cuanto a las formaciones vegetales, se establecieron hasta 10 tipos, que destacan por su extensión el pajonal, los matorrales y campos agrícolas.

Los agroecosistemas del distrito de Cajatambo atraviesan cambios de cobertura vegetal por abandono, dado que la tendencia de las actividades agropecuarias no intensivas va en descenso en las áreas rurales (^{Quinteros & Sánchez, 2017}). ^{Walsh Perú (2009)} reconoce abandonos de tierras agrícolas en las laderas del distrito, probablemente relacionado a diferentes procesos sociales y económicos que atravesó el distrito en las últimas décadas (^{Miranda, 2011}). Este escenario permitió continuar las dinámicas naturales en las coberturas vegetales, tanto de persistencia y retorno (^{Castro, 2019}), expresados en el desarrollo de la diversidad vegetal (y por extensión a otros grupos biológicos), en tanto las actividades humanas lo limite ((^{Quinteros & Sánchez, 2017}).

Variables de la comunidad de aves

El registro de aves fue por observación directa mediante el método de transectos con franjas limitadas a 30 m en ambos lados y con una longitud aproximada de 500 m, considerando evitar los sesgos metodológicos como, por ejemplo, las condiciones atmosféricas extremas, el cambio de hábitat, la velocidad y el esfuerzo del muestreo (^{Bibby et al., 1992}). En cada evaluación, se realizaron 24 transectos muestreados durante dos años: lluviosa y seca de los años 2015 y 2016. La cantidad de muestras fue determinada a partir de la delimitación de las formaciones vegetales, y sus respectivas superficies en el área de estudio, mediante el uso de un muestreo estratificado con afijación proporcional al área. En ese sentido, cada transecto fue circunscrito a las principales formaciones vegetales (Agrícola “A”, Matorral “M”, Pajonal “P”, Césped “C”, Bofedal “B”, Juncal “J” y Bosque de Polylepis “BP”), Figura 1. Las abundancias relativas de las especies fueron determinadas por el Índice de Abundancia Relativa al Espacio (IARE), como número de individuos observados en cada 100 m (^{Quinteros et al., 2002}).

A: agrícola, B: bofedal (humedal), BP: bosque de Polylepis (arbóreo), C: césped, J: juncal, M; matorral, P: pajonal. Fuente: Arnao (en prensa).

Figura 1 Ubicación del área de estudio y las estaciones de muestreo asociados a las formaciones vegetales. 

Análisis de datos

El análisis de los patrones temporales se realizó mediante los datos totales de cada evaluación (lluviosa 2015, seca 2015, lluviosa 2016, seca 2016), sin considerar la identificación de los transectos; mientras que, los patrones espacio-temporales se consideraron los datos de cada transecto según evaluación. Estos patrones fueron analizados a partir de la diversidad de especies y los estados alternativos comunitarios, según nivel de análisis:

La diversidad temporal fue comparada con los perfiles de diversidad de Renyi de cada evaluación. Estos perfiles muestran gráficamente las principales familias de índices de diversidad ordenadas según su sensibilidad a las especies raras hasta las dominantes mediante el parámetro α, los cuales tienen relación con los principales índices de diversidad como la riqueza (parámetro α = 0), Shannon (parámetro α = 1) y Simpson (parámetro α = 2), y permite una comparación visual del comportamiento de las diversidades de acuerdo al mencionado parámetro α (^{Tóthmérész, 1995}; ^{Hammer, 2019}). La diversidad espacio-temporal fue analizada por la relación del promedio del índice de diversidad Inversa de Simpson y su coeficiente de variación temporal de todos los transectos, modificando el método de ^{Véliz et al. (2002}), al reemplazar el índice de Shannon-Wiener. El resultado de este análisis fue un gráfico de dispersión que permite interpretar patrones de la diversidad espacial a nivel de transecto y sus cambios a través del tiempo (Figura 5).

Los estados alternativos comunitarios fueron determinados a partir de Análisis de Conglomerados (índice de Bray-Curtis) y Análisis de Componentes Principales (ACP), contrastado por la prueba de Análisis de Variancia Multivariado No Paramétrico (NP-MANOVA) para confirmar estadísticamente la separación de las agrupaciones, de acuerdo a la metodología que proponen ^{Sánchez & Quinteros (2017}), incluyendo la corroboración del supuesto de Homogeneidad de Dispersión Multivariada (“Permutation test”) con el paquete “vegan” (^{Oksanen & Minchin, 2020}). Asimismo, se proponen especies indicadoras a las que más contribuyen a la formación del estado alternativo, mediante el análisis de Porcentaje de Similitud (SIMPER). Estos análisis fueron realizados en el programa estadístico PAST 3.25 (^{Hammer, 2019}).

Adicionalmente, el análisis espacio-temporal se representó mediante un Modelo de Estado-Transición que muestra de manera cuantitativa y gráfica las dinámicas de una comunidad biológica, reconociendo permanencias y cambios (reversibles e irreversibles) entre sus estados alternativos (^{Westoby et al., 1989}). Con esta herramienta se determinaron las probabilidades de cambio y permanencia de estados alternativos, como sugiere ^{Malpartida (2015}), considerando como unidad de evaluación cada transecto y sus clasificaciones de estado alternativo a través del tiempo. El modelo de Estado-Transición de las comunidades de aves fue representado con los estados alternativos de la comunidad de aves y sus probabilidades de cambio con polígonos y flechas, respectivamente (Figura 2).

Análisis de patrones temporales

La diversidad temporal no presentó diferencias entre las cuatro evaluaciones debido al entrecruzamiento de los perfiles de diversidad (^{Tóthmérész, 1995}), aunque existió una tendencia de mayor diversidad por las especies raras (α = 0) y por dominancia de especies (α = 2) en las épocas secas y lluviosas, respectivamente (Figura 2). La diversidad por dominancia es explicada por las altas abundancias relativas de individuos juveniles y adultos de especies gregarias en las épocas secas que afectan inversamente en los valores de diversidad.

Triangulo = lluviosa 2015, cuadrado = seca 2015, círculo = lluviosa 2016, rombo = seca 2016. Parámetro α relacionado a los principales índices de diversidad.

Figura 2 Perfil de diversidad temporal de Renyi en las diferentes evaluaciones. 

A partir del análisis de conglomerados (Figura 3) se evidenciaron dos posibles estados alternativos comunitarios temporales asociados a las épocas lluviosas y secas; sin embargo, no registraron diferencias significativas por la prueba NP-MANOVA (F_Bray-Curtis = 2.284, p-valor_Bray-Curtis= 0.340). Este resultado estadístico exploratorio evidenció la variación de la composición de especies registradas, por medio de los dos primeros componentes principales del ACP (Figura 4):

El componente 1 (% var. = 61.298 evidenció la separación de las evaluaciones según la época lluviosa y seca. La especie Colibri coruscans (coco) estuvo asociada a las épocas lluviosas debido a que tiene preferencia de flores, especialmente de eucalipto (^{Schulenberg et al., 2010}); mientras en las épocas secas, la abundancia de esta especie disminuye debido a que presenta desplazamientos locales (^{Zerda-Ordoñez, 1994}). Las especies Sicalis uropygialis (siur) y Geospizopsis plebejus (geple) fueron asociadas a las épocas secas debido a sus comportamientos gregarios post-reproductivos (^{Fjeldså & Krabbe, 1990}), ya que se registraron junto con individuos juveniles.

En el componente 2 (% var. = 28.738), los datos sugieren que existen variaciones composicionales de la comunidad de aves en las épocas secas debido a alguna variable temporal y/o patrones caóticos aún no determinados. Este componente evidenció una correlación positiva de la evaluación seca 2015 con las especies Sicalis olivaceus (siol) y Geospizopsis plebejus (geple), mientras la evaluación seca 2016 con Zonotrichia capensis (zoca) y Spinus magellanicus (spima).

Figura 3 Asociación temporal de las comunidades de aves, mediante el análisis de conglomerados (índice de similitud de Bray-Curtis). 

Figura 4 Componentes principales temporales de la comunidad de aves, incluyendo las especies con mayor peso (“loading”) en el ACP. 

Mediante este resultado se sugiere que el atractor temporal de la comunidad de aves en la época seca posee mayor redundancia funcional que la época lluviosa debido a su variabilidad de composición temporal de especies. Esta sugerencia fue asociada principalmente a que estas especies poseen similares características funcionales, ya que son aves de tamaño mediano-pequeño, con alimentación principalmente granívora y de estrato bajo (^{Clement, 2020}; ^{Jaramillo & Kirwan, 2020}; Jaramillo, 2020; ^{Rising & Jaramillo, 2020}; ^{Schulenberg, 2020}). Este patrón es considerado como un mecanismo de reemplazo de especies con similares características funcionales, como respuesta a cambios externos, sin alterar los procesos ecológicos en el sistema (^{Sánchez, 1992}).

Análisis de patrones espacio-temporales

A partir de la relación de la diversidad alfa promedio (Inversa de Simpson) y su respectivo coeficiente de variación (%) espacio-temporal evidenció la importancia de las formaciones vegetales, a nivel de promedios de la diversidad (Figura 5). Los transectos con alta diversidad fueron asociados a bosque de Polylepis, incluso ciertos matorrales y campos agrícolas, mientras que los transectos con baja diversidad fueron asociados al césped y juncal. Este patrón a grandes rasgos coincide con lo propuesto por ^{Sevillano-Ríos (2020}) que la menor biodiversidad de aves en la vertiente centro-occidental de los andes peruanos se encuentra en los pisos altitudinales bajos y altos debido al factor de la aridez.

Formación vegetal: campo agrícola (círculo), matorral (triángulo), bosque de Polylepis (aspa), pajonal (cuadrado), bofedal (estrella), césped (rombo), juncal (hexágono).

Figura 5 Relación de la diversidad temporal promedio y su coeficiente de variación de cada transecto. 

En cuanto a los estados alternativos espacio-temporales de la comunidad de aves, se explicita la diferenciación de su configuración en dos escalas: estados alternativos de macro-escala y meso-escala, denominados por su agrupación dependiendo de su escala espacial, ya que abarcan a nivel de pisos ecológicos altitudinales y formaciones vegetales, respectivamente. En total se determinaron dos estados alternativos de macro-escala, asociados a la complejidad de estructura vegetal matriz y gradiente altitudinal, y ocho estados alternativos de meso-escala que están relacionados a una o más formaciones vegetales y la variación temporal de la comunidad (Figura 6), además de sus especies indicadoras según el análisis SIMPER (Tabla 2). Los resultados de NP-MANOVA (F_Bray-Curtis = 9.024, p-valor_Bray-Curtis = 0.001, Tabla 3) y su respectiva prueba de homocedasticidad de dispersiones multivariada (Permutación = 999, F = 0.951, p-valor = 0.444) corroboran dichos estados alternativos, dejando de lado a los transectos que no se asociaron a estas clasificaciones.

Los códigos de los transectos en la parte superior fueron identificados por su época y año, agregándole: L = época lluviosa, S = época seca, 15 = año 2015 y 16 = año 2016. Los nombres de las siglas del gráfico se encuentran en la Tabla 2. *Transectos no agrupados

Figura 6 Estados alternativos espacio-temporales de la comunidad de aves a nivel de macro-escala (base) y meso-escala (ramas) a partir del análisis de conglomerados. 

Tabla 2 Propuesta de especies indicadoras (E.I) según cada estado alternativo comunitario, mediante el análisis SIMPER. 

En el estado alternativo a nivel de macro-escala “Vegetación matriz de bajo estrato” (VM - b) se determinaron dos estados alternativos a nivel de meso-escala:

“Humedal” (H): comunidad asociada principalmente a bofedales y juncales, y ciertas zonas que temporalmente pueden tener esta condición muy húmeda en la puna (^{Gibbons et al., 2016})

“Pajonal-césped” (P-C): comunidad relacionada a la matriz principal de la puna que conforman el pajonal y césped, con cierto grado de humedad, denominados también praderas de puna (^{Gibbons et al., 2016}).

En el estado alternativo a nivel de macro-escala “Vegetación matriz de medio y alto estrato” (VM - m,a) se determinaron seis estados alternativos a nivel de meso-escala:

“Bosque de Polylepis y alrededores” (BP): comunidad relacionada a los bosques de Polylepis, compuestos a su vez por arbustos generalmente del género Gynoxis, con una alta presencia de Xenodacnis parina, como especie parcialmente especialista de estas formaciones vegetales (^{Schulenberg et al., 2010}), además de contar con especies de matorral y pajonal de sus alrededores.

“Pajonal-matorral” (P-M): comunidad asociada a pajonal-césped con especies arbustivas, denominado como estado alternativo intermedio entre la ecorregión Puna Húmeda-Seca y Meso-Andina (^{Britto, 2017}), siendo una transición de la composición de aves.

“Agrícola-matorral época lluviosa” (A-M _L): comunidad relacionada a la agrupación de diferentes campos agrícolas y matorrales en las épocas lluviosas, destacando Colibri coruscans.

“Agrícola época seca” (A _S): representa a la comunidad de campos agrícolas en la temporada seca; generalmente son campos de cultivos para forraje (p.e. Cenchrus clandestinum “kikuyo” y Medicago sativa “alfalfa”) y agricultura familiar, con bordes de cobertura arbustiva seca y arvenses que crecen en la temporada de barbecho.

“Matorral época seca” (M _S): conformado por la comunidad de matorral arbustivo en las evaluaciones de la temporada seca o de ambientes secos, que incluyen especies vegetales xerofíticas, también denominado matorrales montanos áridos (^{Stotz et al., 1996}).

“Agrícola-césped” (A-C): representa a la comunidad de campos agrícolas poco densos o césped, generalmente con cultivos para forraje de ganados con pocos o sin bordes arbustivos, asociándose aves de hábitats abiertos y secos, por ejemplo, Metriopelia ceciliae (^{Schulenberg et al., 2010}).

A partir de la determinación de los estados alternativos, se propone un modelo de estado transición de las comunidades de aves de acuerdo a la persistencia/cambio de estados alternativos por transectos (Figura 7). Las proporciones de persistencia fueron mayores en estados alternativos ubicados en la ecorregión Puna Húmeda-Seca que en la ecorregión Meso-Andina, caso contrario, en la conectividad y proporción de flujo de configuración de aves. Entre los estados alternativos con mayor persistencia está la comunidad de aves de “Bosque de Polylepis y alrededores” registrado en un solo transecto, la que refleja una alta resiliencia por mantenerse en el mismo estado alternativo. Caso contrario, los estados alternativos de las comunidades de aves “Agrícola-Matorral en época lluviosa” y “Agrícola-Césped” obtuvieron proporciones sin persistencia que evidencia su presencia temporal. Cabe señalar que, se incluyeron los transectos que no fueron asociados a algún estado alternativo, que podrían denominarse como “estados alternativos transitorios” (símbolo X) ya que las comunidades no han alcanzado un estado estable y varían su estructura (composición y abundancia de especies) debido al historial de inmigración variable y otros procesos estocásticos (^{Fukami & Nakajima, 2011}).

X (estados alternativos transitorios).

Figura 7 Modelo estado-transición de la comunidad de aves con sus proporciones de persistencia (recuadro) y cambio (flechas) de estados alternativos espacio-temporales.