INTRODUCCIÓN

Los nematodos gastrointestinales (NGI) son una seria preocupación para los productores de ovinos ya que las enfermedades causadas por estos tienen implicaciones significativas para la salud y el bienestar del animal y provocan pérdidas económicas sustanciales debido a la disminución de la productividad animal (^{Smith et al., 2021}), pudiendo incluso causar la muerte del animal (^{Macedo et al., 2009}).

En las zonas tropicales y subtropicales de México, el ganado ovino se explota bajo pastoreo, lo que favorece la proliferación de parásitos y la aparición de enfermedades causadas por NGI. Entre las principales especies de nematodos identificadas en México se encuentran Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis, Trichostrongylus axei, Cooperia curticei, Teladorsagia circumcincta, Trichuris ovis, Strongyloides papillosus, Oesophagostomum spp y Bunostomum spp (^{López et al., 2013}; ^{González-Garduño et al., 2014}; ^{Mondragón-Ancelmo et al., 2019}; ^{Pérez-Bautista et al., 2021}).

Los fármacos antihelmínticos son el principal método de control de los parásitos en los ovinos. Si bien esta estrategia de control ha sido efectiva durante varias décadas, a nivel mundial ha sido notoria la disminución de su eficacia, dado que los NGI han experimentado una rápida evolución y han desarrollado resistencia contra los principales productos químicos utilizados en su control, como son los bencimidazoles, imidazotiazoles, lactonas macrocíclicas, e incluso a las combinaciones de antihelmínticos (^{González-Garduño et al., 2014}; ^{Medina et al., 2014}; ^{Mondragón-Ancelmo et al., 2019}).

La mayoría de estos compuestos son altamente efectivos siempre y cuando su uso y elección sigan los debidos criterios técnicos, ya que factores tales como la naturaleza química y las propiedades farmacocinéticas del fármaco, las características de los animales, y las características biológicas de los parásitos limitan o disminuyen su efecto (^{Medina et al., 2014}). Bajo este contexto, el presente estudio tuvo como objetivo evaluar la eficacia de la ivermectina y del albendazol sulfóxido para el control de nematodos gastrointestinales en ovejas Pelibuey.

MATERIALES Y MÉTODOS

La fase de campo del estudio se realizó en las instalaciones de la posta zootécnica del Centro de Bachillerato Técnico Agropecuario 140 (CBTA140), localizado en el municipio de Coahuayana de Hidalgo, Michoacán, México, ubicado a una altura de 10 msnm. Predomina el clima cálido subhúmedo con lluvias en verano, con una precipitación media anual de 1000 a 1200 mm y una temperatura media anual entre 26 y 28 °C (^{INEGI, 2017}). La etapa de laboratorio se realizó en el Laboratorio Multidisciplinario de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad de Colima, localizado en el municipio de Tecomán, Colima.

Se utilizaron 30 hembras ovinas adultas no gestantes de la raza Pelibuey, cuyos análisis coproparasitológicos revelaron valores superiores a 150 huevos por gramo de heces (HPGH) de nematodos gastrointestinales bajo infestación natural (^{Muñoz et al., 2008}). Los animales habían recibido su último tratamiento antihelmíntico seis meses antes del inicio del estudio.

Las ovejas conformaron tres grupos experimentales de 10 animales cada uno. El grupo control no recibió tratamiento antiparasitario, el segundo grupo (IVM) fue tratado con ivermectina al 4% a una dosis de 10.2 mg/kg PV por vía subcutánea, y el tercer grupo (ALB) fue tratado con albendazol sulfóxido al 17% a una dosis de 3.75 mg/kg PV por vía subcutánea.

Se tomaron muestras de heces directamente del recto antes de la administración de los tratamientos (día 0) y los días 7, 14, 21, 28, 35 y 42 postratamiento. Las muestras fueron llevadas al laboratorio y conservadas en refrigeración a 4 °C y analizadas 48 horas después de su recolección. El diagnóstico cuantitativo de los huevos de NGI se realizó mediante la técnica de McMaster modificada (^{Valcárcel, 2009}). Para la identificación de los NGI más frecuentes se siguió la metodología de ^{Quiroz (2008}), para lo cual se realizaron cultivos larvarios en cajas de Petri incubadas durante ocho días, recuperando las larvas al noveno día mediante el método de migración con el aparato de Baermann (^{Thienpont et al., 1986}).

Para evitar que los ovinos se reinfestaran durante el estudio se mantuvieron estabulados y fueron alimentados con ensilado y rastrojo de maíz complementado con un concentrado. Se les ofreció agua fresca ad libitum proveniente de un pozo profundo. Los corrales, comederos y bebederos fueron limpiados y desinfectados antes de iniciar el experimento para eliminar totalmente restos de excremento.

Para medir la reducción del número de HPGH y determinar la eficacia antihelmíntica de los tratamientos se utilizó la fórmula de ^{Abbott (1925}): Eficacia = [1-(N_t /N'_t)] *100, donde N_t = número de HPGH en el grupo tratado al cabo de de t días, y N'_t = número de HPGH en el lote control al cabo de t días. Además, para determinar el efecto de los antihélmínticos sobre la cantidad de HPGH se realizó un análisis de varianza con un diseño completamente al azar. La comparación de medias se realizó por medio de la prueba de Tukey y se declaró significancia estadística si p<0.05. Todos los análisis se realizaron con el paquete estadístico SPSS v. 15.0.

RESULTADOS

El análisis de varianza mostró una reducción significativa (p<0.05) en la cantidad de HPGH a partir del día 7 del tratamiento con ambos fármacos en comparación con aquellas no tratadas (Cuadro 1).

Cuadro 1 Efecto del tratamiento con Ivermectina y Albendazol sulfóxido sobre el número de huevos por gramo de heces de nematodos gastrointestinales en ovejas Pelibuey 

^{a b c} Medias ± error estándar seguidas de literales diferentes en la misma fila indican diferencias significativas (P<0.05)

El nivel de eficacia en los días posteriores al tratamiento se muestra en el Cuadro 2. La eficacia del albendazol sulfóxido y de la ivermectina se mantuvo por encima del 95% a partir del día 7 y 14 postratamiento, respectivamente, hasta el día 21. Posteriormente inició su descenso a partir del día 28, alcanzando al final del estudio, en el caso de las ovejas tratadas con ivermectina, un valor menor al 50%.

Cuadro 2 Eficacia del tratamiento con ivermectina y albendazol sulfóxido en ovejas Pelibuey 

En los cultivos de larvas de muestras colectadas previo a la aplicación de los fármacos se identificó la presencia de Haemonchus contortus y Strongyloides papillosus como los parásitos de mayor frecuencia, que en conjunto representaron el 61.7% del nemabiona presente en los tres grupos de ovejas. Otros parásitos según su frecuencia fueron Teladorsagia circumcincta, Trichostrongylus axei y Bunostomum trigonocephalum (Figura 1).

Figura 1 Frecuencia de parásitos gastrointestinales de ovejas Pelibuey previo a la dosificación de los antiparasitarios 

La determinación de las larvas en las muestras colectadas a los 42 días del tratamiento mostró que Haemonchus contortus y Strongyloides papillosus continuaron siendo los géneros más frecuentes (67.5%) en el grupo control, mientras que las larvas de Haemonchus contortus representaron el 46.0% en el grupo tratado con ivermectina y 54.7% en las tratadas con albendazol sulfóxido, mientras que no se encontraron larvas de Strongyloides papillosus. No obstante, otros parásitos frecuentes en estos grupos continuaron siendo Teladorsagia circumcincta, Trichostrongylus axei y Bunostomum trigonocephalum (Figura 2).

Figura 2 Frecuencia de parásitos gastrointestinales de ovejas Pelibuey a los 42 días de la dosificación de los antiparasitarios 

El albendazol sulfóxido actuó de forma más rápida sobre Haemonchus contortus observándose una mayor eficacia (88.2%) a las 24 horas del tratamiento en comparación con la ivermectina (69.5%). No obstante, ambos fármacos lograron mantener una eficacia por arriba del 90% del día 7 al día 28, punto a partir del cual, su efecto empezó a disminuir hasta llegar a un 50% de eficacia en el día 42 del tratamiento (Figura 3). En el caso de Strongyloides papillosus, ambos productos mostraron una eficacia similar cercana al 100% a las primeras 24 horas postratamiento, la cual se mantuvo hasta el final de la prueba.

Figura 3 Eficacia del control de larvas de Haemonchus contortus en ovejas Pelibuey tratadas con ivermectina y albendazol sulfóxido 

DISCUSIÓN

Varios autores han evaluado la eficacia de la ivermectina y del albendazol para el control de NGI en ovinos. Así, ^{Halvarsson y Höglund (2021}) en Suecia encontraron una disminución significativa del parasitismo gastrointestinal a los 7 y 10 días posteriores a la dosificación, siendo de 100% efectiva para el levamisol, 65% para los tratados con ivermectina y de 54% para los tratados con albendazol. Asimismo, ^{Bosco et al. (2020}) trabajaron con ovejas de ocho granjas en Italia, obteniendo una eficacia promedio en la reducción de huevos del 99.4 y 99.1% a los 14 días de la aplicación de albendazol (3.8 mg/kg PV) y de ivermectina (0.2 mg/kg PV), respectivamente, resultado ligeramente superior al del presente estudio (95.8 y 93.3%, respectivamente). Estos autores encontraron, además, dos granjas con menor eficacia para el albendazol considerándolas como casos sospechosos de resistencia antihelmíntica.

Por otro lado, ^{Pereira-Junior et al. (2017}) obtuvieron una reducción significativa de HPGH a partir del día 7 del tratamiento con estos fármacos, mientras que en México, ^{Mondragón-Ancelmo et al. (2019}) reportaron eficiencias de 83 y 57% para albendazol (10 mg/kg vía oral) e ivermectina (0.22 mg/kg vía subcutánea) y ^{González-Garduño et al. (2014}) obtuvieron una eficacia entre los 10 y 14 días del tratamiento de 87% para la ivermectina (0.2 mg/kg) y de 64% para albendazol (10 mg/kg), aunque solo de 30% para el levamisol; resultados que indican resistencia antihelmíntica en los ovinos de pelo a estos antiparasitarios.

De acuerdo con Coles (1992) se considera que existe resistencia a un fármaco si se observa una reducción del número de HPGH menor al 95%. En el presente estudio, el nivel de eficacia se mantuvo por encima de este valor hasta los 21 días postratamiento. Diversos estudios realizados en México han documentado la resistencia de diversos géneros de NGI a la ivermectina y el albendazol, siendo lo más recientes los trabajos de ^{Herrera-Manzanilla et al. (2017}), quienes la encontraron en Haemonchus spp, Trichostongylus spp y Oesophagostomum spp, y de ^{Mondragón-Ancelmo et al. (2019}) para Cooperia spp y Trichostrongylus spp.

El uso frecuente, indiscriminado o inapropiado de los fármacos antihelmínticos han provocado la aparición de poblaciones de helmintos resistentes a los medicamentos, de allí que previo al tratamiento antihelmíntico se debe evaluar la extensión de la infección parasitaria por un medio de un examen fecal, lo que rara vez ocurre. Asimismo, debido al bajo costo del tratamiento con benzimidazoles y a su amplio espectro de acción, ya que también controla cestodos y trematodos, se suelen utilizar durante varios años consecutivos (^{Bosco et al., 2020}). Es importante dejar de lado la práctica esterotipada de realizar tratamientos antiparasitarios preventivos en masa (al 100% del rebaño), ya que existen evidencias que solo un 20% de los animales albergan más del 80% de los parásitos, debiéndose considerar tratamientos selectivos mediante el estudio integral de la coloración de la mucosa ocular (método FAMACHA), la condición corporal y el estado general del animal, entre otros aspectos (^{Arece-García et al., 2016}).

Los NGI más abundantes en el presente estudio fueron Haemonchus contortus, Strongyloides papillosus, Teladorsagia circumcincta y Trichostrongylus axei, resultado similar a lo encontrado en diversas regiones de México (^{López et al., 2013}; ^{González-Garduño et al., 2014}; ^{Mondragón-Ancelmo et al., 2019}; ^{Pérez-Bautista et al., 2021}). Estas especies tienen una distribución global (^{Hamer et al., 2019}; ^{Bosco et al., 2020}; ^{Halvarsson y Höglund, 2021}).

De acuerdo con el conteo de larvas, ambos fármacos mostraron una alta eficiencia en el control de las dos especies más abundantes, como fueron Haemonchus contortus y Strongyloides papillosus. Existen numerosos estudios sobre H. contortus que lo ubican como una de las especies de NGI de mayor prevalencia e importancia a nivel mundial, y con mayor resistencia a los principales antihelmínticos (^{Emery et al., 2016}; ^{Naeem et al., 2021}). S. papillosus, por otro lado, es un parásito frecuente en ovinos de distribución mundial, que ocasiona infecciones generalmente moderadas y asintómáticas (^{Viney, 2017}), pero que puede causar brotes importantes ocasionando la muerte de los animales (^{Romero et al., 2022}).

La mayor eficacia del albendazol sulfóxido durante las primeras 24 horas postaplicación es explicado por su farmacocinética. El albendazol administrado de forma oral alcanza su máxima concentración plasmática a las 10 horas de su administración en ovejas (^{Delatour et al., 1990}) y en cabras (^{Benchaoui et al., 1993}) y en tan solo 4 horas al administrarse por vía subcutánea en terneros (^{Lanusse et al., 1998}). En el caso de la ivermectina, la máxima concentración plasmática ocurre a las 48 horas pos-administración vía subcutánea (^{Adams, 2001}).

CONCLUSIONES